Infectious diseases of neotropical primates

Neotropical primates are represented by more than 200 species and subspecies distributed in five families. Considering that some of these species are considered endangered, disease investigation in these populations is critical for conservation strategies. Therefore, an increasing number of studies and publications on this topic became available in the past few years. This review deals with infectious diseases of neotropical primates, with focus on free-ranging animals, including those caused by bacterial, viral, protozoal, metazoan, or mycotic infectious organisms, with particular emphasis on gross and microscopic lesions associated with these diseases. In addition, a few relevant unpublished cases of infection by Staphylococcus spp., Streptococcus spp., E. coli and Pseudomonas spp. were included in this review.(AU)

Fatal yersiniosis by Yersinia enterocolitica in a brown titi monkey (Plecturocebus brunneus) / Yersiniose fatal por Yersinia enterocolitica em um zogue-zogue (Plecturocebus brunneus)

ABSTRACT: We described a case of fatal septicemic yersiniosis in a young adult brown titi monkey (Plecturocebus brunneus) which presented lethargy and severe anemia. Postmortem external assessment revealed marked dehydration and pale pink mucous membranes. The main gross findings included enlarged liver with yellow pinpoints, enlarged spleen with yellow nodules, mucosal ulcerations in the large intestine, enlarged mesenteric lymph nodes, and pulmonary hemorrhage. Histology revealed necrosuppurative hepatosplenitis with intralesional colonies of rod-shaped gram-negative bacteria, ulcerative colitis, reactive lymphoid hyperplasia, and fibrinous and hemorrhagic pneumonia. Bacterial culture and identification using matrix-assisted laser desorption/ionization time-of-flight mass spectrometry confirmed the diagnosis of yersiniosis by Yersinia enterocolitica. This study indicated that yersiniosis should be considered as a differential diagnosis of death in brown titi monkeys.

RESUMO: Descrevemos um caso de yersiniose septicêmica fatal em um zogue-zogue (Plecturocebus brunneus) jovem adulto que apresentava um quadro de letargia e anemia severa. Macroscopicamente, havia acentuada desidratação e as mucosas estavam pálidas. Notou-se hepatomegalia com múltiplos pontos amarelos e esplenomegalia com múltiplos nódulos amarelos pelo parênquima. Ainda, ulcerações da mucosa do intestino grosso, linfonodos mesentéricos aumentados e hemorragia pulmonar foram observados. A avaliação histológica revelou hepatite e esplenite necrossupurativas associadas a agregados bacterianos bacilares gram-negativos intralesionais, colite ulcerativa, hiperplasia linfoide reativa e pneumonia fibrino-hemorrágica. A cultura bacteriana e identificação através do método de espectrometria de massa por ionização e dessorção a laser assistida por matriz associada ao tempo de voo confirmou o diagnóstico de yersiniose por Yersinia enterocolitica. Este estudo demonstra que a yersiniose deve ser considerada como um diagnóstico diferencial de causa de morte em zogue-zogues.

Fatal yersiniosis by Yersinia enterocolitica in a brown titi monkey (Plecturocebus brunneus) / Yersiniose fatal por Yersinia enterocolitica em um zogue-zogue (Plecturocebus brunneus)

We described a case of fatal septicemic yersiniosis in a young adult brown titi monkey (Plecturocebus brunneus) which presented lethargy and severe anemia. Postmortem external assessment revealed marked dehydration and pale pink mucous membranes. The main gross findings included enlarged liver with yellow pinpoints, enlarged spleen with yellow nodules, mucosal ulcerations in the large intestine, enlarged mesenteric lymph nodes, and pulmonary hemorrhage. Histology revealed necrosuppurative hepatosplenitis with intralesional colonies of rod-shaped gram-negative bacteria, ulcerative colitis, reactive lymphoid hyperplasia, and fibrinous and hemorrhagic pneumonia. Bacterial culture and identification using matrix-assisted laser desorption/ionization time-of-flight mass spectrometry confirmed the diagnosis of yersiniosis by Yersinia enterocolitica. This study indicated that yersiniosis should be considered as a differential diagnosis of death in brown titi monkeys.

Descrevemos um caso de yersiniose septicêmica fatal em um zogue-zogue (Plecturocebus brunneus) jovem adulto que apresentava um quadro de letargia e anemia severa. Macroscopicamente, havia acentuada desidratação e as mucosas estavam pálidas. Notou-se hepatomegalia com múltiplos pontos amarelos e esplenomegalia com múltiplos nódulos amarelos pelo parênquima. Ainda, ulcerações da mucosa do intestino grosso, linfonodos mesentéricos aumentados e hemorragia pulmonar foram observados. A avaliação histológica revelou hepatite e esplenite necrossupurativas associadas a agregados bacterianos bacilares gram-negativos intralesionais, colite ulcerativa, hiperplasia linfoide reativa e pneumonia fibrino-hemorrágica. A cultura bacteriana e identificação através do método de espectrometria de massa por ionização e dessorção a laser assistida por matriz associada ao tempo de voo confirmou o diagnóstico de yersiniose por Yersinia enterocolitica. Este estudo demonstra que a yersiniose deve ser considerada como um diagnóstico diferencial de causa de morte em zogue-zogues.

Ribosomal, mitochondrial and bacterial (Wolbachia) reference sequences for Dipetalonema gracile obtained from a wild pied tamarin (Saguinus bicolor) host in Manaus, Brazil / Sequências ribossômicas, mitocondriais e bacterianas (Wolbachia) de referência para Dipetalonema gracile obtidas de um hospedeiro sauim-de-coleira (Saguinus bicolor) em Manaus, Brasil

The primates that inhabit the rainforest surrounding the city of Manaus (Amazonas, Brazil) have long been recognised as potentially important reservoirs of emerging and re-emerging infectious diseases (ERIDs). PCR amplification of filarial sequences from wild-caught Simulium oyapockense has been used to incriminate potentially important Amazon-region ERID bridge vectors by showing they had previously fed on non-human primates. The broader use of filarial parasite sequences for the incrimination of biting insects as potentially important zoonotic disease vectors is limited by a paucity of primate-derived filarial parasite reference sequences which can be matched to the PCR amplified sequences obtained from insect-vector vectors. Here we have used shotgun sequencing to obtain reference data from an adult Dipetalonema gracile parasite which was found infecting a wild pied tamarin (Saguinus bicolor) in a peripheral region of Manaus. We report the parasite´s complete mitochondrial genome (which is 13,647 base pairs in length), 894,846 base pairs of its Wolbachia genome and 6,426 base pairs of its ribosomal DNA locus (spanning from the start of its 18S subunit to the end of its 28S subunit). Despite being critically endangered, S. bicolor is commonly encountered around the periphery of Manaus and in urban forest fragments. The reported sequences may be a useful reference tool for identifying ERID bridge vectors and potentially provide some insights into the amount and the nature of contact between primate pathogen reservoirs and the residents of Manaus.(AU)

Os primatas que habitam a floresta tropical ao redor da cidade de Manaus (Amazonas, Brasil) há muito são reconhecidos como reservatórios potencialmente importantes de doenças infecciosas emergentes e reemergentes. Sequências de DNA de parasitas filariais detectadas por PCR em amostras de Simulium oyapockense foram usadas para demonstrar que eles haviam se alimentado anteriormente de primatas não humanos e, dessa maneira, incriminar vetores-ponte da região amazônica. O uso mais amplo de detecção de parasitas filariais para a incriminação de vetores-ponte é limitado por uma escassez de sequências referência de parasitas filarias obtidas de hospedeiros. Aqui nós usamos o sequenciamento tipo shotgun para obter dados de referência de um parasita adulto Dipetalonema gracile encontrado infectando um sauim-de-coleira, Saguinus bicolor no entorno de Manaus. Relatamos o genoma mitocondrial completo do parasita (que tem 13.647 pares de bases de comprimento), 894.846 pares de bases de seu genoma de Wolbachia e 6.426 pares de bases de seu locus de DNA ribossômico (desde o início de sua subunidade 18S até o final de sua subunidade 28S). Apesar de criticamente ameaçado, S. bicolor é comumente encontrado no entorno de Manaus e em fragmentos florestais urbanos. As sequências relatadas podem ser uma ferramenta de referência útil para identificar vetores ponte e potencialmente fornecer algumas informações sobre o contato entre reservatórios de patógenos de primatas e os moradores de Manaus.(AU)

Biochemical parameters, C-reactive protein, and proteinogram of Sapajus libidinosus kept in captivity / Parâmetros bioquímicos, proteína C-reativa e proteinograma de Sapajus libidinosus mantido em cativeiro

ABSTRACT: Sapajus libidinosus is a New World primate belonging to the Cebidae family that lives in the caatinga and cerrado, which are known Brazilian biomes. It is currently classified as near threatened, almost endangered, by the main animal protection organizations. Knowledge of biochemistry, the C-reactive protein, and the proteinogram are important for the preservation of this species. Our study established reference intervals for several biochemical variables and the proteinogram. For this purpose, blood samples were collected from 50 S. libidinosus monkeys (25 males and 25 females) kept in captivity at the Brazilian state of Paraíba. Descriptive analysis and reference intervals were estimated following the guidelines of the American Society of Veterinary Clinical Pathology, using the Reference Value Advisor 2.1 software. In the overall population (n=50), significant differences (P < 0.05) were noted for creatinine and total proteins when considering the age factor (higher in adults), as well as for albumin and indirect bilirubin (higher in juveniles). Sex-associated differences (females versus males, P < 0.05) were reported for serum urea and creatinine (higher in males), as well as for albumin and Beta-Globulins (higher in females). In conclusion, to the authors' best knowledge, the present results are innovative and can be used as reference intervals for assessing the animals' health status. Moreover, it is also pioneer in determining the C-reactive protein in this species. It is important to emphasize that gender and age categories can have an influence and should be considered when interpreting the tests results.

RESUMO: O Sapajus libidinosus é um primata do novo mundo pertencente à família Cebidae que habita os biomas da caatinga e cerrado do Brasil. Atualmente esta classificado como quase ameaçado pelos principais orgãos de proteção animal. O conhecimento da bioquímica sérica, proteína C reativa e proteinograma são importantes na preservação desta espécie. O nosso estudo tem como objetivo determinar os intervalos de referência para várias variáveis bioquímicas e proteinograma. Para isso, foram colhidas amostras de sangue de 50 macacos da espécie S. libidinosus (25 machos e 25 fêmeas) mantidos em cativeiro no estado da Paraíba, Brasil. A análise descritiva e os cálculos dos intervalos de referência foram estimados segundo as diretrizes da Sociedade Americana de Patologia Clínica Veterinária com o uso do software Reference Value Advisor 2.1. Na população total (n=50), considerando o factor idade, foram observadas diferenças significativas (P < 0,05) para a creatinina e proteínas totais (valores superiores nos adultos) e para a albumina e bilirrubina indirecta (valores superiores nos jovens). Foram encontradas diferenças associadas ao sexo (fêmeas versus machos, P < 0,05) para a ureia e creatinina séricas (valores superiores nos machos) e albumina e Beta-Globulinas (valores superiores nas fêmeas). Conclui-se que, tanto quanto é do conhecimento dos autores, os resultados deste estudo são inovadores e podem ser utilizados como intervalos de referência para avaliação do estado de higidez dos animais e é pioneiro na determinação da proteína C reativa nesta espécie. É importante salientar que o sexo e a faixa etária podem ter influência e devem ser levados em consideração pelos profissionais na interpretação dos exames.

Biochemical parameters, C-reactive protein, and proteinogram of Sapajus libidinosus kept in captivity / Parâmetros bioquímicos, proteína C-reativa e proteinograma de Sapajus libidinosus mantido em cativeiro

Sapajus libidinosus is a New World primate belonging to the Cebidae family that lives in the caatinga and cerrado, which are known Brazilian biomes. It is currently classified as near threatened, almost endangered, by the main animal protection organizations. Knowledge of biochemistry, the C-reactive protein, and the proteinogram are important for the preservation of this species. Our study established reference intervals for several biochemical variables and the proteinogram. For this purpose, blood samples were collected from 50 S. libidinosus monkeys (25 males and 25 females) kept in captivity at the Brazilian state of Paraíba. Descriptive analysis and reference intervals were estimated following the guidelines of the American Society of Veterinary Clinical Pathology, using the Reference Value Advisor 2.1 software. In the overall population (n=50), significant differences (P < 0.05) were noted for creatinine and total proteins when considering the age factor (higher in adults), as well as for albumin and indirect bilirubin (higher in juveniles). Sex-associated differences (females versus males, P < 0.05) were reported for serum urea and creatinine (higher in males), as well as for albumin and Beta-Globulins (higher in females). In conclusion, to the authors' best knowledge, the present results are innovative and can be used as reference intervals for assessing the animals' health status. Moreover, it is also pioneer in determining the C-reactive protein in this species. It is important to emphasize that gender and age categories can have an influence and should be considered when interpreting the tests results.

O Sapajus libidinosus é um primata do novo mundo pertencente à família Cebidae que habita os biomas da caatinga e cerrado do Brasil. Atualmente esta classificado como quase ameaçado pelos principais orgãos de proteção animal. O conhecimento da bioquímica sérica, proteína C reativa e proteinograma são importantes na preservação desta espécie. O nosso estudo tem como objetivo determinar os intervalos de referência para várias variáveis bioquímicas e proteinograma. Para isso, foram colhidas amostras de sangue de 50 macacos da espécie S. libidinosus (25 machos e 25 fêmeas) mantidos em cativeiro no estado da Paraíba, Brasil. A análise descritiva e os cálculos dos intervalos de referência foram estimados segundo as diretrizes da Sociedade Americana de Patologia Clínica Veterinária com o uso do software Reference Value Advisor 2.1. Na população total (n=50), considerando o factor idade, foram observadas diferenças significativas (P < 0,05) para a creatinina e proteínas totais (valores superiores nos adultos) e para a albumina e bilirrubina indirecta (valores superiores nos jovens). Foram encontradas diferenças associadas ao sexo (fêmeas versus machos, P < 0,05) para a ureia e creatinina séricas (valores superiores nos machos) e albumina e Beta-Globulinas (valores superiores nas fêmeas). Conclui-se que, tanto quanto é do conhecimento dos autores, os resultados deste estudo são inovadores e podem ser utilizados como intervalos de referência para avaliação do estado de higidez dos animais e é pioneiro na determinação da proteína C reativa nesta espécie. É importante salientar que o sexo e a faixa etária podem ter influência e devem ser levados em consideração pelos profissionais na interpretação dos exames.

Are larger primates less faunivorous? Consumption of arthropods by Amazonian primates does not fulfil the Jarman-Bell and Kay models / Primatas maiores são menos faunívoros? Consumo de artrópodes por primatas amazônicos não atende aos modelos de Jarman-Bell e Kay

Terrestrial arthropod groups, including insects, spiders, and millipedes, represent an important food resource for primates. However, species consumed and patterns and rates of arthropod-related feeding for most frugivorous primates are still poorly known. We examined stomach contents of 178 Amazonian primate specimens of nine genera and three families obtained from community-based collections voluntarily donated by subsistence hunters. Based on our results, we assessed whether consumption patterns followed the expected negative relationship between arthropod ingestion and body size as postulated in the Jarman-Bell and Kay models. We identified 12 consumed arthropod taxa, including insects (beetles, grasshoppers, ants, flies, caterpillars, praying mantises, and others), spiders and millipedes. Medium and large-bodied primates consumed a greater diversity (measured by Simpson's diversity index) and richness of arthropods, but differed in terms of composition of taxa consumed. Cacajao, Sapajus and Cebus consumed proportionally more Orthoptera and Coleoptera compared to the other primate genera analyzed. We did not find significant correlations between richness and diversity of arthropods consumed and primate body mass. There was a slight tendency for the decrease in the relative content of arthropods in the diet with increased body mass in medium and large primates, which does not provide full support for the Jarman-Bell and Kay models. The study of arthropod consumption by arboreal primates in the wild remains challenging. Our study suggests that arthropods supply essential nutrients for frugivorous primates, and provides an alternative method to analyse faunal consumption patterns in primates.(AU)

Grupos de artrópodes terrestres, incluindo insetos, aranhas e milípedes, representam um importante recurso alimentar para muitos primatas. Porém, espécies consumidas e padrões de consumo de artrópodes ainda são pouco conhecidos para a maioria dos primatas frugívoros. Nós examinamos o conteúdo estomacal de 178 espécimes de primatas amazônicos, de nove gêneros e três famílias, provenientes de coletas de base comunitária, doados voluntariamente por caçadores de subsistência. Com base em nossos resultados, avaliamos se os padrões de consumo seguem a relação negativa esperada em relação ao tamanho corporal, conforme postulado nos modelos de Jarman-Bell e Kay. Identificamos 12 taxa de artrópodes consumidos, incluindo insetos (besouros, gafanhotos, formigas, moscas, lagartas, louva-a-deuses, entre outros), aranhas e milípedes. Primatas de médio e grande porte consumiram maior diversidade (medida pelo índice de diversidade de Simpson) e riqueza de artrópodes, mas difeririam na composição dos taxa consumidos. Cacajao, Sapajus e Cebus consumiram proporcionalmente mais Orthoptera e Coleoptera que os outros gêneros analizados. Não encontramos correlações significativas entre riqueza ou diversidade de artrópodes consumidos e a massa corporal dos primatas. Houve uma leve tendência de diminuição no conteúdo relativo de artrópodes na dieta com o aumento da massa corporal de primatas médios e grandes, o que não fornece suporte completo para os modelos de Jarman-Bell e de Kay. O estudo do consumo de artrópodes por primatas arborícolas na natureza continua sendo desafiador. Nosso estudo sugere que os artrópodes fornecem nutrientes essenciais para primatas frugívoros, e apresenta um método alternativo para estudar padrões de consumo de fauna por primatas.(AU)

Morphological study of the pineal gland of Alouatta belzebul / Estudo morfológico da glândula pineal de Alouatta belzebul

The pineal is a neuroendocrine gland responsible for the synthesis and release of melatonin. It is present in the brain of vertebrates, but its morphology and location vary considerably among species. For the species Alouatta belzebul, although some anatomical aspects of the nervous system have been described, there is no information on the morphology and histological composition of this gland. Thus, the present study aimed to describe the morphological, morphometric, and histological aspects of the pineal of Alouatta belzebul. Seven adult specimens were dissected from which the location of the gland in relation to the surrounding brain structures was described, and its length and width were measured. Histological slides were then prepared and stained using hematoxylin-eosin and PAS techniques. It was observed that the pineal of Alouatta belzebul is located superior and cranial to the cerebellum, superior to the superior colliculi and below the splenium of the corpus callosum and was classified as sub-callosal. It had an average length of 2.6mm and an average width of 1.14mm. Histologically the gland is composed of irregular strands of pinealocytes and gliocytes. The pinealocytes showed pigments similar to melanin.

A pineal é uma glândula neuroendócrina responsável pela síntese e liberação de melatonina. Está presente no encéfalo dos vertebrados, mas sua morfologia e localização variam consideravelmente entre as espécies. Para a espécie Alouatta belzebul, apesar de terem sido descritos alguns aspectos anatômicos do sistema nervoso, não há informações sobre a morfologia e composição histológica desta glândula. Assim, o presente estudo teve como objetivo descrever os aspectos morfológicos, morfométricos e histológicos da pineal de Alouatta belzebul. Foram dissecados sete encéfalos de espécimes adultos dos quais se descreveu a localização da glândula em relação às estruturas encefálicas circunvizinhas e foram realizadas medidas de comprimento e largura da mesma. Em seguida foram preparadas lâminas histológicas e coradas pelas técnicas de hematoxilina-eosina e PAS. Observou-se que a pineal de Alouatta belzebul localiza-se superior e cranialmente ao cerebelo, superior aos colículos superiores e abaixo do esplênio do corpo caloso e foi classificada como subcalosa. Apresentou comprimento médio de 2,6mm e largura média de 1,14mm. Histologicamente a glândula é composta por cordões irregulares de pinealócitos e gliócitos. Os pinealócitos apresentaram pigmentos semelhante à melanina.

Interspecific foraging association between the cryptic forest-falcon, Micrastur mintoni and primates in an Amazon rainforest in Brazil / Interação de forrageamento interespecífica entre o falcão-críptico, Micrastur mintoni e primatas em uma floresta amazônica no Brasil

Following behavior is a well-documented foraging specialization in Neotropical birds, which consists of individuals of solitary or mixed-flocking species following other moving animals to capture fleeing prey. Here, we report two observations of the cryptic forest-falcon, Micrastur mintoni following troops of primates during an ornithological inventory in the eastern Brazilian Amazon. During both observations, the falcon emitted a typical vocalization and captured fleeing insects dispersed by the primates moving through the forest while foraging. This is the first report of an apparently commensal association between a Micrastur forest falcon and two species of primates.(AU)

O comportamento de following é uma especialização de forrageamento bem documentada em aves neotropicais, que consiste em indivíduos de espécies solitárias ou em bandos mistos seguindo outros animais em movimento para capturar presas afugentadas. Aqui reportamos duas observações do falcão-críptico, Micrastur mintoni seguindo grupos de primatas, durante um inventário ornitológico na Amazônia oriental brasileira. Durante as duas observações, o falcão emitiu uma vocalização típica e capturou insetos afugentados pelos primatas em movimento pela floresta enquanto forrageavam. Esse é o primeiro relato de uma associação aparentemente comensal entre um falcão florestal do gênero Micrastur e duas espécies de primatas.(AU)

Information management in laboratory animal facilities for non-human primates: what we have been using in Brazil

In digital curation, data are essential for actions, enabling better administrative management and greater efficiency in a sector or activity. In a research animal facility, the collection of management data associated with management systems or control sheets is the basis for ensuring quality information that subsidizes research and generates performance indicators and the needs and challenges to be transposed in the breeding and maintenance of animals. The inconsistency of data or incomplete records compromises the choices adopted in husbandry management practices or the interpretation of research results. For this reason, a survey was carried out about software available on the market that helps laboratory animal facilities with the management regarding software used in non-human primate breeding institutions (NHP) for scientific or conservation purposes. We identified 38 software that supports the handling of lab animals used in biomedical research; most of them with functionalities of environmental control (63.15%), control of animal files/tags (63.15%), and control of reproductive management (60%) and only two software related to the management of nonhuman primates kept under human care in research institutions. Regarding the tools used to manage the breeding of non-human primates in captivity in Brazilian institutions, five of the institutions questioned and reported that none currently uses software for colony management. In conclusion, there are several software for managing laboratory animals, but most of them are geared toward the management of rodent animal facilities. There is a lack of specific software on the market for use in animal facilities managing non-human primate breeding, which indicates the need for software developed to meet the management needs of animal facilities for these facilities.

How visitation affects the behavior and welfare of different species of captive amazonian primates? / Como a visitação afeta o comportamento e o bem-estar de diferentes espécies de primatas cativos da Amazônia? / ¿Cómo visitas afectan el comportamiento y bienestar de diferentes especies de primates en cautiverio en Amazonia?

This study had the purpose of understanding the effects of visitation on behavioral patterns and on the well-being of primates in captivity. Five Amazonian primate species were observed using the focal animal method: Ateles chamek, Ateles belzebuth, Ateles paniscus, Lagothrix cana, and Sapajus apella. Two categories of visitor behavioral observations were adopted - active and passive. From the total number of records, the behavior of primates could be observed in 53.7% of the notes in the presence of visitors. The behavior of the visitors in front of the cages was considered passive in 91.2% of those records. The three species of Ateles reacted in different ways in the presence and absence of visitors. The type of visitor behavior had influence on the behavior of the primate (Chi-square=22.9, p<0.001). Stress indicating behaviors (CIE) represented 3.3% of the behavioral repertoire of the species (n=253 records). The primates presented a varied number of CIE, which included indexes of reduced well-being levels. A. belzebuth was ranked first as the species most affected by visitation. These results show the importance of understanding the stress effects on the behavioral pattern of captive primates in relation to visitation and other factors, leading to alternative actions for the zoo in order to improve the level of their welfare.(AU)

O entendimento dos efeitos da visitação nos padrões comportamentais e no bem-estar dos primatas em cativeiro foi o objetivo deste estudo. Por meio do método animal focal foram realizadas observações de cinco espécies de primatas amazônicos: Ateles chamek, Ateles belzebuth, Ateles paniscus, Lagothrix cana e Sapajus apella. Para observações comportamentais dos visitantes, foram adotadas duas categorias, ativo e passivo. Do total de registros, encontrou-se que os comportamentos dos primatas foram exibidos em 53,7% das anotações na presença de visitantes. O comportamento dos visitantes diante dos recintos foi em 91,2% considerado passivo. As três espécies de Ateles reagiram de formas diferentes na presença e ausência de visitantes. O tipo de comportamento dos visitantes teve influência no comportamento dos primatas (Chi-quadrado=22,9, p<0,001). Os comportamentos indicadores de estresse (CIE) representaram 3,3% do repertório comportamental das espécies (n=253 registros). Os primatas apresentaram um número variado de CIE, apresentando indicadores de reduzido grau de bem-estar. A. belzebuth esteve em primeiro lugar no ranking das espécies mais afetadas pela visitação. Estes resultados mostraram a importância de compreender os efeitos do estresse no padrão comportamental dos primatas cativos relacionados a visitação e outros fatores, levando ao zoológico alternativas que conduzam a ações para melhorar o grau de bem-estar.(AU)

Comprender los efectos de visitaciones en los estándares comportamentales y en el bienestar de los primates en cautiverio fue el objetivo de este estudio. Mediante el método de animales focales se realizaron observaciones en cinco especies de primates amazónicos: Ateles chamek, Ateles belzebuth, Ateles paniscus, Lagothrix cana y Sapajus apella. Para observaciones comportamentales de los visitantes, se adoptaron dos categorías, activa y pasiva. Del total de registros, se encontró que los comportamientos de los primates se mostraron en 53,7% de las notas en presencia de visitantes. El comportamiento de los visitantes frente a los recintos fue considerado pasivo en un 91,2%. Las tres especies de Ateles reaccionaron de manera diferente a la presencia y ausencia de visitantes. El tipo de comportamiento de los visitantes influyó en el comportamiento de los primates (Chi-cuadrado=22,9, p<0,001). Los comportamientos indicadores de estrés (CIE) representaron el 3,3% del repertorio conductual de la especie (n=253 registros). Los primates presentaron un número variado de CIE, mostrando indicadores de un reducido grado de bienestar. A. belzebuth ocupó el primer lugar en el ranking de las especies más afectadas por las visitas. Estos resultados mostraron la importancia de comprender los efectos del estrés en el estándar comportamental de los primates en cautivos relacionados con las visitas y otros factores, llevando al zoológico alternativas que conduzcan a acciones para mejorar el grado de bienestar.(AU)

Molecular detection and phylogenetic analysis of Trypanosoma spp. in Neotropical primates from Rio de Janeiro State, Brazil / Detecção molecular e análise filogenética de Trypanosoma spp. em primatas neotropicais do estado do Rio de Janeiro, Brasil

Trypanosoma spp. infection is a problem in many tropical countries, infecting several animal species, including humans. The aim of the present study was to identify the Trypanosoma species in Neotropical primates from Rio de Janeiro state and compare the results with other reports both phylogenetically and geographically. Molecular detection was based on the 18 SSU gene. The sequences obtained in the PCR were sequenced and compared with others previously deposited in GenBank. These sequences were used to perform phylogenetic analysis and make a distribution map of primate species infected by Trypanosoma species in Brazil. Among 34 monkeys, five capuchin monkeys (Sapajus spp.) and one marmoset (Callithrix spp.) showed Trypanosoma spp. sequences in the same clade of Trypanosoma minasense and three capuchin monkeys' sequences were in the same clade of Trypanosoma cruzi. The Atlantic Forest and the Brazilian Amazon are the regions with the highest frequency of studies about Trypanosoma spp. and variety of Neotropical primate hosts. These are areas that deserve attention regarding the conservation of biodiversity, but it also makes evident the lack of studies with Neotropical primates in other regions of the country, as well as multidisciplinary studies to better understand the host pathogen relationships.

A infecção por Trypanosoma spp. é um problema em muitos países tropicais, infectando várias espécies animais, incluindo humanos. O objetivo do presente estudo foi identificar as espécies de Trypanosoma em primatas neotropicais no estado Rio de Janeiro e comparar os resultados com outros relatos, tanto filogeneticamente quando geograficamente. A detecção molecular foi baseada no gene SSU 18. As sequências obtidas na PCR foram sequenciadas e comparadas com outras previamente depositadas no GenBank. Essas sequências foram utilizadas para análises filogenéticas e confeccionar um mapa de distribuição de espécies de primatas infectadas por espécies de Trypanosoma no Brasil. Entre 34 macacos, cinco macacos-prego (Sapajus spp.) e um sagui (Callithrix spp.) apresentaram sequências de Trypanosoma spp. no mesmo clado de Trypanosoma minasense e três sequências de macacos-prego estavam no mesmo clado de Trypanosoma cruzi. A Mata Atlântica e a Amazônia brasileira são as regiões com maior frequência de estudos sobre Trypanosoma spp. e variedade de primatas neotropicais hospedeiros. São áreas que merecem atenção no que se refere à conservação da biodiversidade, mas também evidencia a carência de estudos com PNH em outras regiões do país e de estudos multidisciplinares para melhor compreender as relações do patógeno hospedeiro.

Aneurisma aórtico torácico com trombose associada em Bugio-preto (Alouatta caraya) / Thoracic aortic aneurysm with associated thrombosis in black-and-gold howler monkey (Alouatta caraya)

O aneurisma é uma dilatação anormal e permanente das artérias, resultante do enfraquecimento da parede do vaso adelgaçamento da camada média e enfraquecimento da camada elástica. Em animais, a maioria dos casos de aneurisma tem origem idiopática e são detectados acidentalmente durante a necropsia. O objetivo deste trabalho é relatar um caso de aneurisma aórtico com trombose associada em Bugio-preto(Alouatta caraya), bem como seus aspectos patológicos. O animal era adulto, macho, pertencente ao Centro Nacional de Primatas (CENP), na cidade de Ananindeua-PA, foi encaminhado para exame necroscópico para investigação da causa mortis. No histórico do animal, não constava qualquer enfermidade. O animal apresentava bom escore de condição corporal com preservação da topografia anatômica dos órgãos. Entretanto, observou-se presença de aumento de volume localizado em aorta torácica, a 1,4 cm da base do coração. Na abertura aórtica foi observado dilatações de tamanhos variados e, no interior da maior dilatação, notou-se uma estrutura de coloração vermelho escuro, aderida, de aspecto seco e superfície áspera, medindo 1,5 cm. Aneurismas aórticos em primatas não humanos não são comuns, porém já foram reportados na literatura. O diagnóstico precoce utilizando exames complementares é importante, porém, ainda há recursos não empregados na rotina veterinária tornando ainda mais difícil o diagnóstico e prevenção. Por isso, na medicina veterinária, os aneurismas são detectados acidentalmente durante a necropsia. Com base nos achados anatomopatológicos, concluiu-se que o animal veio a óbito por trombose associada a aneurisma aórtico.

An aneurysm is an abnormal and permanent dilation of the arteries, resulting from the weakening of the vessel wall.thinning of the middle layer and weakening of the elastic layer. In animals, most cases of aneurysm are idiopathic. This paper aimed to report a case of aortic aneurysm with associated thrombosis in a black-and-gold howler monkey(Alouatta caraya), as well as its pathological aspects. The animal was an adult, male, belonging to the National Primate Center (CENP), in the city of Ananindeua-PA, that was referred for necroscopic examination to investigate the causa mortis. In the animal's history, there was no disease. The animal had a good body condition score with preservation of the anatomical topography of the organs. However, there was an increase in volume located in the thoracic aorta, 1.4 cm from the base of the heart. In the aortic opening, dilations of different sizes were observed, and inside the largest dilatation, a structure of dark red color, adhered, with a dry appearance and rough surface, measuring 1.5 cm was noted in addition to dilations of different sizes. Inside the largest cavitation, a dark red structure was observed, adhered, with a dry appearance and rough surface, measuring 1.5 cm. Aortic aneurysms in non-human primates are incommon, but have been reported in the literature. Early diagnosis using complementary exams is important, however, there are still resources not used in the veterinary routine, making diagnosis and prevention even more difficult. Therefore, in veterinary medicine, aneurysms are accidentally detected during necropsy. Based on the anatomopathological findings, it was concluded that the animal died due to thrombosis associated with an aortic aneurysm.

Comparative study between S-(+)-ketamine­midazolam and fentanyl­droperidol in black-tufted marmosets (Callithrix penicillata) / Estudo comparativo entre S-(+)cetamina-midazolam e fentanil-droperidol em saguis-de-tufo-preto (Callithrix penicillata)

Sedative and antinociceptive effects of two anesthetic protocols in black-tufted marmosets were compared in this study. Twenty-six marmosets underwent chemical immobilization for physical examination, blood sampling, tattooing, and microchipping. Animals were randomly treated with S-(+)-ketamine (10 mg/kg) and midazolam (1 mg/kg) (KM) or fentanyl (12.5 µg/kg) and droperidol (625 µg/kg) (FD) given by intramuscular injection. Heart and respiratory rates were recorded. Sedation, antinociception, muscle relaxation, posture, auditory, and visual responses were evaluated using a scoring system. Sedation in KM was achieved faster (p < 0.001) and lasted for a shorter period of time (p = 0.0009). KM was similar to FD in its cardiorespiratory effects, auditory and visual responses. Both protocols promoted adequate sedation to allow manipulation. Animals in KM assumed lateral recumbency while animals in FD maintained a quadrupedal posture during evaluation. FD produced less intense sedation and muscle relaxation but a higher degree of antinociception compared to KM and is suitable for procedures that require analgesia in black-tufted marmosets.(AU)

O presente estudo comparou os efeitos cardiorrespiratórios, sedativos e antinociceptivos de dois protocolos anestésicos em saguis-de-tufo-preto (Callithrix penicillata). Vinte e seis saguis foram submetidos à contenção química para exame físico, coleta de sangue, tatuagem de identificação e microchip. Os animais foram tratados aleatoriamente com a associação de S-(+)-cetamina (10 mg/kg) e midazolam (1 mg/kg) (KM) ou fentanil (12,5 µg/kg) e droperidol (625 µg/kg) (FD), administrados por injeção intramuscular. Foram avaliadas frequência cardíaca, frequência respiratória, sedação, antinocicepção, relaxamento muscular, postura e resposta ao estímulo auditivo e visual. A sedação em KM foi alcançada mais rapidamente (p <0,001) e teve um tempo hábil mais curto (p = 0,0009). KM foi semelhante a FD nos efeitos cardiorrespiratórios, respostas auditivas e visuais. Os dois protocolos promoveram sedação adequada para manipulação. Os animais do grupo KM permaneceram em decúbito lateral durante a avaliação, enquanto os animais em FD mantiveram postura quadrupedal. FD resultou em sedação e relaxamento muscular de menor intensidade, porém com maior escore de antinocicepção em comparação com KM, sendo adequada para procedimentos que requerem analgesia em saguis-de-tufo-preto.(AU)

Molecular detection of Apicomplexa protozoa in tissues from Alouatta guariba clamitans

ABSTRACT: The brown howler monkey (Alouatta guariba clamitans) is a primate species widely distributed in South America. Infections by protozoa are common in primates. However, studies on protozoa in primates in Brazil are scarce, so the goal of this study was to investigate DNA from the apicomplexan protozoa Neospora caninum, Sarcocystis spp. and Toxoplasma gondii in tissues of A. guariba clamitans. DNA extraction was performed on tissue samples from the heart, brain, liver, spleen, lung and intestine of six A. guariba clamitans from Santa Maria, Central Region of Rio Grande do Sul, Brazil. Conventional PCR was performed using 18S rRNA gene general primers for Apicomplexa and also specific primers to amplify Neosporaspp. and Toxoplasma gondii DNA. All animals were positive in the 18S PCR and the genetic sequencing confirmed the presence of Sarcocystis spp. DNA in the tissues of four animals belonging to at least two species (S. neurona and S. gigantea) and T. gondii DNA in the other two animals. One positive sample for T. gondii was genotypically characterized as atypical by the restriction fragment length polymorphism technique. N. caninum DNA was not detected in the tested samples. The presence of Apicomplexa protozoan DNA in the tissues of the six animals tested in this study highlights the importance of howler monkeys as maintainers of these pathogens in nature.

RESUMO: O bugio ruivo (Alouatta guariba clamitans) é uma espécie de primata amplamente distribuída na América do Sul. As infecções por protozoários são comuns em primatas. Entretanto, estudos sobre protozoários em primatas no Brasil são escassos, portanto o objetivo deste estudo foi pesquisar DNA dos protozoários Apicomplexa Neospora caninum, Sarcocystisspp. e Toxoplasma gondii em tecidos de A. guariba clamitans. A extração de DNA foi realizada em amostras de tecido do coração, cérebro, fígado, baço, pulmão e intestino de seis A. guariba clamitans oriundos de Santa Maria, Região Central do Rio Grande do Sul, Brasil. Foi realizada PCR convencional utilizando primers geral do gene 18S rRNA para Apicomplexa e também primers específicos para amplificação de DNA de Neospora spp.e Toxoplasma gondii. Todos os animais foram positivos no PCR geral para Apicomplexa e no sequenciamento genético confirmou-se a presença de DNA de Sarcocystis nos tecidos de quatro animais pertencentes a pelo menos duas espécies (S. neurona e S. gigantea), e DNA de T. gondii foi detectado nos outros dois animais. Uma amostra positiva para T. gondii foi caracterizada genotipicamente como atípico pela técnica de polimorfismo do comprimento do fragmento de restrição. Não foi detectado DNA de N. caninum nas amostras testadas. A presença de DNA de protozoários apicomplexa nos tecidos dos seis animais testados neste estudo destaca a importância dos bugios ruivos como mantenedores desses patógenos na natureza.

Investigation of stress in primates maintained in zoo and its main implications on behavior and well-being

Brazil is considered the country which holds the largest number of known primate species. At captives without environmental enrichment program, especially in zoos, it is common for the animals to be easily discouraged from captive life, being bound to develop chronic stress condition. This review aimed to provide veterinary professionals and students with updated bibliography on stress in zoo captive primates, focusing on reactions resulting from these changes, as well as their implications for behavior and well-being. Integrative literature review using descriptors "Captivity", "Stress", "Primates", "Zoos" and "Wellbeing", on the main scientific research bases. The present work highlighted stress responses and its consequences on primate’s health and behavior captive in zoo through bibliographic survey, performing selected articles analysis, results interpretation, and discussion. It is concluded behavioral profile individual variations expose primates differently to stressful conditions. Public visitation, lack of structure, reduced enclosure, improper nutritional management, and unstimulated environment may be potential stress sources for some housed primates in zoo.

Achados anatomopatológicos de Toxoplasma gondii em Lagothrix lagotricha da região amazônica brasileira / Anatomopathological findings of Toxoplasma gondii in Lagothrix lagotricha from the Brazilian amazon region / Hallazgos anatomopatologicos de Toxoplasma gondii en Lagothrix lagotricha de la regiónde la amazonia brasileña

O Toxoplasma gondii é um coccídeo zoonótico e cosmopolita, com transmissão horizontal e vertical, e ciclo biológico do tipo heteroxênico, capaz de infectar uma ampla variedade de animais homeotérmicos, incluindo primatas não-humanos e humanos. A evolução desta enfermidades e manifesta de forma aguda e crônica, dependendo da relação parasito-hospedeiro, condição fisiológica do infectado e virulência, podendo levar ao óbito. Neste relato, foram realizadas necropsias de três espécimes de Lagothrix lagotricha, sendo observado edema pulmonar e aumento no tamanho dos linfonodos mesentéricos e submandibulares, assim como hepatoesplenomegalia. Amostras de diferentes tecidos foram colhidas e fixadas em formol a 10% tamponado, processadas e analisadas. Por meio da histopatologia foram identificadas estruturas do T. gondii nas formas de cistos nos tecidos de linfonodos, musculatura cardíaca, pulmões, baço e fígado e taquizoítos no tecido hepático. Assim, pode-se concluir que que este relato contribui para o conhecimento sobre a infecção por T. gondii em primatas não-humanos, considerando a possibilidade de continuidade do ciclo no ecossistema amazônico, pela observância das formas do coccídeo em diversos tecidos de L. lagotricha, sem desenvolver as alterações macroscópicas caraterísticas.

Toxoplasma gondii is a zoonotic and cosmopolitan coccid, with horizontal and vertical transmission, and a biological cycle of the heteroxenic type, capable of infecting a wide variety of homeothermic animals, including non-human primates and human. The evolution of this disease manifests itself in an acute and chronic form, depending on the parasite-host relationship, the physiological condition of the infected and virulence, which can lead to death. In this report, necropsies of three specimens of Lagothrix lagotricha was performed. In the necroscopic examination of the specimens, pulmonary edema and an increase in the size of the mesenteric and submandibular lymph nodes, as well as hepatosplenomegaly. Samples from different tissues were collected and fixed in 10% buffered formaldehyde, processed and analyzed. Through histopathology, structures of of T. gondii were identified in the forms of cystzoites in lymph node tissues, cardiac musculature, lungs, spleen and liver, and tachyzoites in liver tissue. Thus, it can be concluded that this report contributes to the knowledge about the infection by T. gondii in non-human primates, considering the possibility of continuity of the cycle in the Amazonian ecosystem, by observing the forms of the coccid in several tissues of L. lagotricha, without developing macroscopic changes characteristics.

Toxoplasma gondii es un coccidio zoonótico y cosmopolita, contransmisión horizontal y vertical, y el ciclo biológico de tipo heteroxenico, capaz de infectar una amplia variedad de animales homeotérmicos, incluidos primatas no humanos y humanos. La evolución de esta enfermedad se manifesta de forma aguda y crónica, dependiendo de la relación parásito-huésped, la condición fisiológica del infectado y la virulencia, que puede conducir a la muerte. En este informe se realizó la necropsia de tres especímenes de Lagothrix lagotricha, com edema pulmonar y aumento del tamaño de los ganglios linfáticos mesentéricos y submandibulares, así como hepatoesplenomegalia. Se recolectaron muestras de diferentes tejidos y se fijaron en formaldehído tamponado al 10%, se procesaron y analizaron. Mediante histopatología, se identificaron estructuras de T. gondii en forma de cistos en tejidos de ganglios linfáticos, musculatura cardíaca, pulmones, bazo y hígado, y taquizoítos en el tejido hepático. Así, se pudo concluir que este informe contribuye con conocimiento sobre la infección por T. gondii en primatas no humanos, considerando la posibilidad de continuidad del ciclo en el ecosistema amazónico, al observar las formas del coccidio en varios tejidos de L. lagotricha, sin desarrollar los cambios macroscópicos característicos.

Facial restoration after trauma - nasolabial in monkey bugio - Alouatta caraya (Humboldt, 1812) - first case report / [Restauração facial pós trauma nasolabial em macaco bugio - Alouatta caraya (Humboldt, 1812) - relato de caso]

In the last decades in the State of Mato Grosso do Sul - Brazil, the reduction in the preservation of areas due to the degradation of the biome and destruction of the natural environment has caused animals, mainly in the order of non-human primates, to come closer to towns and highways, increasing the number of accidents and in some cases, deaths. New surgical techniques have been developed that favor these species as explained in this report. The howler monkey patient was traumatized in the facial region damaging important vital structures such as facial muscle groups responsible for swallowing food, chewing, breathing, defense, and communication (vocalization and mimicry), in addition to the cartilaginous nasal structures. However, reconstructive facial surgical techniques, used on humans, showed satisfactory results from an anatomical, functional, and aesthetic point of view in howler monkey, with acceptance of the animal with a safe postoperative period for a full recovery of the primate patient.(AU)

Nas últimas décadas, no estado do Mato Grosso do Sul - Brasil, a redução de áreas preservadas pela degradação de biomas e pela destruição de habitat naturais tem favorecido a aproximação de animais - muitos desses, primatas não humanos - em cidades e rodovias, aumentando o número de acidentes e, em alguns casos, de mortes. Novas técnicas cirúrgicas têm sido desenvolvidas, favorecendo essas espécies, como reportado neste trabalho. O paciente macaco bugio foi traumatizado em região facial, envolvendo importantes estruturas vitais, como grupos musculares faciais responsáveis pela apreensão alimentar, mastigação, respiração, defesa e comunicação (vocalização e mímicas), além das estruturas cartilaginosas nasais. No entanto, técnicas cirúrgicas reconstrutivas em face aplicadas e descritas em humanos apresentaram resultados satisfatórios dos pontos de vista anatômico, fisiológico e visual nos macacos bugio, com aceitação deles diante do estresse, com pós-operatório seguro, resultando na reabilitação do paciente primata.(AU)

Achados anatomopatológicos de Toxoplasma gondii em Lagothrix lagotricha da região amazônica brasileira / Anatomopathological findings of Toxoplasma gondii in Lagothrix lagotricha from the Brazilian amazon region / Hallazgos anatomopatologicos de Toxoplasma gondii en Lagothrix lagotricha de la regiónde la amazonia brasileña

O Toxoplasma gondii é um coccídeo zoonótico e cosmopolita, com transmissão horizontal e vertical, e ciclo biológico do tipo heteroxênico, capaz de infectar uma ampla variedade de animais homeotérmicos, incluindo primatas não-humanos e humanos. A evolução desta enfermidades e manifesta de forma aguda e crônica, dependendo da relação parasito-hospedeiro, condição fisiológica do infectado e virulência, podendo levar ao óbito. Neste relato, foram realizadas necropsias de três espécimes de Lagothrix lagotricha, sendo observado edema pulmonar e aumento no tamanho dos linfonodos mesentéricos e submandibulares, assim como hepatoesplenomegalia. Amostras de diferentes tecidos foram colhidas e fixadas em formol a 10% tamponado, processadas e analisadas. Por meio da histopatologia foram identificadas estruturas do T. gondii nas formas de cistos nos tecidos de linfonodos, musculatura cardíaca, pulmões, baço e fígado e taquizoítos no tecido hepático. Assim, pode-se concluir que que este relato contribui para o conhecimento sobre a infecção por T. gondii em primatas não-humanos, considerando a possibilidade de continuidade do ciclo no ecossistema amazônico, pela observância das formas do coccídeo em diversos tecidos de L. lagotricha, sem desenvolver as alterações macroscópicas caraterísticas.(AU)

Toxoplasma gondii is a zoonotic and cosmopolitan coccid, with horizontal and vertical transmission, and a biological cycle of the heteroxenic type, capable of infecting a wide variety of homeothermic animals, including non-human primates and human. The evolution of this disease manifests itself in an acute and chronic form, depending on the parasite-host relationship, the physiological condition of the infected and virulence, which can lead to death. In this report, necropsies of three specimens of Lagothrix lagotricha was performed. In the necroscopic examination of the specimens, pulmonary edema and an increase in the size of the mesenteric and submandibular lymph nodes, as well as hepatosplenomegaly. Samples from different tissues were collected and fixed in 10% buffered formaldehyde, processed and analyzed. Through histopathology, structures of of T. gondii were identified in the forms of cystzoites in lymph node tissues, cardiac musculature, lungs, spleen and liver, and tachyzoites in liver tissue. Thus, it can be concluded that this report contributes to the knowledge about the infection by T. gondii in non-human primates, considering the possibility of continuity of the cycle in the Amazonian ecosystem, by observing the forms of the coccid in several tissues of L. lagotricha, without developing macroscopic changes characteristics.(AU)

Toxoplasma gondii es un coccidio zoonótico y cosmopolita, contransmisión horizontal y vertical, y el ciclo biológico de tipo heteroxenico, capaz de infectar una amplia variedad de animales homeotérmicos, incluidos primatas no humanos y humanos. La evolución de esta enfermedad se manifesta de forma aguda y crónica, dependiendo de la relación parásito-huésped, la condición fisiológica del infectado y la virulencia, que puede conducir a la muerte. En este informe se realizó la necropsia de tres especímenes de Lagothrix lagotricha, com edema pulmonar y aumento del tamaño de los ganglios linfáticos mesentéricos y submandibulares, así como hepatoesplenomegalia. Se recolectaron muestras de diferentes tejidos y se fijaron en formaldehído tamponado al 10%, se procesaron y analizaron. Mediante histopatología, se identificaron estructuras de T. gondii en forma de cistos en tejidos de ganglios linfáticos, musculatura cardíaca, pulmones, bazo y hígado, y taquizoítos en el tejido hepático. Así, se pudo concluir que este informe contribuye con conocimiento sobre la infección por T. gondii en primatas no humanos, considerando la posibilidad de continuidad del ciclo en el ecosistema amazónico, al observar las formas del coccidio en varios tejidos de L. lagotricha, sin desarrollar los cambios macroscópicos característicos.(AU)

Investigation of stress in primates maintained in zoo and its main implications on behavior and well-being

Brazil is considered the country which holds the largest number of known primate species. At captives without environmental enrichment program, especially in zoos, it is common for the animals to be easily discouraged from captive life, being bound to develop chronic stress condition. This review aimed to provide veterinary professionals and students with updated bibliography on stress in zoo captive primates, focusing on reactions resulting from these changes, as well as their implications for behavior and well-being. Integrative literature review using descriptors "Captivity", "Stress", "Primates", "Zoos" and "Wellbeing", on the main scientific research bases. The present work highlighted stress responses and its consequences on primates health and behavior captive in zoo through bibliographic survey, performing selected articles analysis, results interpretation, and discussion. It is concluded behavioral profile individual variations expose primates differently to stressful conditions. Public visitation, lack of structure, reduced enclosure, improper nutritional management, and unstimulated environment may be potential stress sources for some housed primates in zoo.(AU)