Genomic erosion in a demographically recovered bird species during conservation rescue.

The pink pigeon (Nesoenas mayeri) is an endemic species of Mauritius that has made a remarkable recovery after a severe population bottleneck in the 1970s to early 1990s. Prior to this bottleneck, an ex situ population was established from which captive-bred individuals were released into free-living subpopulations to increase population size and genetic variation. This conservation rescue led to rapid population recovery to 400-480 individuals, and the species was twice downlisted on the International Union for the Conservation of Nature (IUCN) Red List. We analyzed the impacts of the bottleneck and genetic rescue on neutral genetic variation during and after population recovery (1993-2008) with restriction site-associated sequencing, microsatellite analyses, and quantitative genetic analysis of studbook data of 1112 birds from zoos in Europe and the United States. We used computer simulations to study the predicted changes in genetic variation and population viability from the past into the future. Genetic variation declined rapidly, despite the population rebound, and the effective population size was approximately an order of magnitude smaller than census size. The species carried a high genetic load of circa 15 lethal equivalents for longevity. Our computer simulations predicted continued inbreeding will likely result in increased expression of deleterious mutations (i.e., a high realized load) and severe inbreeding depression. Without continued conservation actions, it is likely that the pink pigeon will go extinct in the wild within 100 years. Conservation rescue of the pink pigeon has been instrumental in the recovery of the free-living population. However, further genetic rescue with captive-bred birds from zoos is required to recover lost variation, reduce expression of harmful deleterious variation, and prevent extinction. The use of genomics and modeling data can inform IUCN assessments of the viability and extinction risk of species, and it helps in assessments of the conservation dependency of populations.

La paloma rosada (Nesoenas mayeri) es una especie endémica de Mauricio que se ha recuperado impresionantemente después de un grave cuello de botella poblacional a principios de la década de 1970 que duró hasta inicios de la década de 1990. Antes de este cuello de botella se había establecido una población ex situ de la cual se liberaban individuos reproducidos en cautiverio a las subpoblaciones en libertad para incrementar la variación genética y el tamaño poblacional. Este rescate de conservación derivó en una recuperación rápida de la población (400-480 individuos) y la especie cambió positivamente de categoría dos veces en la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN). Analizamos los impactos del cuello de botella y el rescate genético sobre la variación genética neutral durante y después de la recuperación poblacional (de 1993 a 2008) mediante secuenciación RAD, análisis de microsatélites y análisis genéticos cuantitativos de los datos del libro genealógico de 1112 aves ubicadas en zoológicos de Europa y los Estados Unidos. Usamos simulaciones por computadora para estudiar los cambios pronosticados en la variación genética y en la viabilidad poblacional del pasado hacia el futuro. La variación genética declinó rápidamente, a pesar de la recuperación poblacional, y el tamaño efectivo de la población fue aproximadamente un orden de magnitud más pequeño que el tamaño del censo. La especie contó con una carga genética elevada de casi 15 equivalentes letales para la longevidad. Nuestras simulaciones pronostican que la endogamia continua probablemente resultará en un incremento en la expresión de mutaciones deletéreas (es decir, una carga realizada elevada) y en una depresión endogámica severa. Sin acciones continuas para la conservación, es probable que la paloma rosada esté extinta en vida libre dentro de cien años. El rescate de conservación de la paloma rosada ha sido fundamental en la recuperación de la población silvestre; sin embargo, se requiere de un rescate genético adicional con las aves de reproducción en cautiverio de los zoológicos para recuperar la variación perdida, reducir la expresión de la variación deletérea dañina y prevenir la extinción. El uso de la genómica y los datos modelados puede orientar las valoraciones de la UICN sobre la viabilidad y el riesgo de extinción de las especies, además de que ayuda en la evaluación de la dependencia que tienen las poblaciones de la conservación.

Testing a global standard for quantifying species recovery and assessing conservation impact.

Recognizing the imperative to evaluate species recovery and conservation impact, in 2012 the International Union for Conservation of Nature (IUCN) called for development of a "Green List of Species" (now the IUCN Green Status of Species). A draft Green Status framework for assessing species' progress toward recovery, published in 2018, proposed 2 separate but interlinked components: a standardized method (i.e., measurement against benchmarks of species' viability, functionality, and preimpact distribution) to determine current species recovery status (herein species recovery score) and application of that method to estimate past and potential future impacts of conservation based on 4 metrics (conservation legacy, conservation dependence, conservation gain, and recovery potential). We tested the framework with 181 species representing diverse taxa, life histories, biomes, and IUCN Red List categories (extinction risk). Based on the observed distribution of species' recovery scores, we propose the following species recovery categories: fully recovered, slightly depleted, moderately depleted, largely depleted, critically depleted, extinct in the wild, and indeterminate. Fifty-nine percent of tested species were considered largely or critically depleted. Although there was a negative relationship between extinction risk and species recovery score, variation was considerable. Some species in lower risk categories were assessed as farther from recovery than those at higher risk. This emphasizes that species recovery is conceptually different from extinction risk and reinforces the utility of the IUCN Green Status of Species to more fully understand species conservation status. Although extinction risk did not predict conservation legacy, conservation dependence, or conservation gain, it was positively correlated with recovery potential. Only 1.7% of tested species were categorized as zero across all 4 of these conservation impact metrics, indicating that conservation has, or will, play a role in improving or maintaining species status for the vast majority of these species. Based on our results, we devised an updated assessment framework that introduces the option of using a dynamic baseline to assess future impacts of conservation over the short term to avoid misleading results which were generated in a small number of cases, and redefines short term as 10 years to better align with conservation planning. These changes are reflected in the IUCN Green Status of Species Standard.

RESUMEN: Reconociendo que era imperativo evaluar la recuperación de especies y el impacto de la conservación, la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) convocó en 2012 al desarrollo de una "Lista Verde de Especies" (ahora el Estatus Verde de las Especies de la UICN). Un marco de referencia preliminar de una Lista Verde de Especies para evaluar el progreso de las especies hacia la recuperación, publicado en 2018, proponía 2 componentes separados pero interconectados: un método estandarizado (i.e., medición en relación con puntos de referencia de la viabilidad de especies, funcionalidad y distribución antes del impacto) para determinar el estatus de recuperación actual (puntuación de recuperación de la especie) y la aplicación de ese método para estimar impactos en el pasado y potenciales de conservación basados en 4 medidas (legado de conservación, dependencia de conservación, ganancia de conservación y potencial de recuperación). Probamos el marco de referencia con 181 especies representantes de diversos taxa, historias de vida, biomas, y categorías (riesgo de extinción) en la Lista Roja de la IUCN. Con base en la distribución observada de la puntuación de recuperación de las especies, proponemos las siguientes categorías de recuperación de la especie: totalmente recuperada, ligeramente mermada, moderadamente mermada, mayormente mermada, gravemente mermada, extinta en estado silvestre, e inderterminada. Cincuenta y nueve por ciento de las especies se consideraron mayormente o gravemente mermada. Aunque hubo una relación negativa entre el riesgo de extinción y la puntuación de recuperación de la especie, la variación fue considerable. Algunas especies en las categorías de riesgo bajas fueron evaluadas como más lejos de recuperarse que aquellas con alto riesgo. Esto enfatiza que la recuperación de especies es diferente conceptualmente al riesgo de extinción y refuerza la utilidad del Estado Verde de las Especies de la UICN para comprender integralmente el estatus de conservación de especies. Aunque el riesgo de extinción no predijo el legado de conservación, la dependencia de conservación o la ganancia de conservación, se correlacionó positivamente con la potencial de recuperación. Solo 1.7% de las especies probadas fue categorizado como cero en los 4 indicadores de impacto de la conservación, lo que indica que la conservación ha jugado, o jugará, un papel en la mejoría o mantenimiento del estatus de la especie la gran mayoría de ellas. Con base en nuestros resultados, diseñamos una versión actualizada del marco de referencia para la evaluación que introduce la opción de utilizar una línea de base dinámica para evaluar los impactos futuros de la conservación en el corto plazo y redefine corto plazo como 10 años.

Assessing ecological function in the context of species recovery.

Species interactions matter to conservation. Setting an ambitious recovery target for a species requires considering the size, density, and demographic structure of its populations such that they fulfill the interactions, roles, and functions of the species in the ecosystems in which they are embedded. A recently proposed framework for an International Union for Conservation of Nature Green List of Species formalizes this requirement by defining a fully recovered species in terms of representation, viability, and functionality. Defining and quantifying ecological function from the viewpoint of species recovery is challenging in concept and application, but also an opportunity to insert ecological theory into conservation practice. We propose 2 complementary approaches to assessing a species' ecological functions: confirmation (listing interactions of the species, identifying ecological processes and other species involved in these interactions, and quantifying the extent to which the species contributes to the identified ecological process) and elimination (inferring functionality by ruling out symptoms of reduced functionality, analogous to the red-list approach that focuses on symptoms of reduced viability). Despite the challenges, incorporation of functionality into species recovery planning is possible in most cases and it is essential to a conservation vision that goes beyond preventing extinctions and aims to restore a species to levels beyond what is required for its viability. This vision focuses on conservation and recovery at the species level and sees species as embedded in ecosystems, influencing and being influenced by the processes in those ecosystems. Thus, it connects and integrates conservation at the species and ecosystem levels.

Evaluación de la Función Ecológica en el Contexto de Recuperación de Especies Resumen Las interacciones entre especies son de importancia para la conservación. La definición de una meta ambiciosa de recuperación para una especie requiere considerar el tamaño, la densidad y la estructura demográfica de sus poblaciones de tal manera que lleven a cabo las interacciones, papeles y funciones de las especies en los ecosistemas donde viven. Un marco de referencia propuesto recientemente para una Lista Verde de Especies de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN)formaliza este requerimiento mediante la definición de una especie completamente recuperada en términos de su representación, viabilidad y funcionalidad. La definición y cuantificación de la función ecológica desde la perspectiva de la recuperación de especies es un reto conceptual y de aplicación, pero también es un oportunidad para insertar la teoría ecológica en la práctica de la conservación. Proponemos 2 métodos complementarios para evaluar las funciones ecológicas de una especie: confirmación (listado de interacciones de la especie, identificación de procesos ecológicos y otras especies involucradas en estas interacciones) y eliminación (inferencia de la funcionalidad descartando los síntomas de reducción en la funcionalidad, análogo al método de la lista roja que enfoca los síntomas de reducción en la viabilidad). A pesar de los retos, la incorporación de la funcionalidad en la planificación de la recuperación de especies es posible en la mayoría de los casos y es esencial para una visión de la conservación que vaya más allá de la prevención de extinciones y que tenga como objetivo restaurar a una especie a niveles más allá de lo que se requiere para su viabilidad. Su visión se centra en la conservación y recuperación a nivel de especies y ve a las especies como componentes de los ecosistemas, influyendo y siendo influenciadas por los procesos en esos ecosistemas. Así, conecta e integra la conservación a nivel de especies y ecosistemas.

Quantifying species recovery and conservation success to develop an IUCN Green List of Species.

Stopping declines in biodiversity is critically important, but it is only a first step toward achieving more ambitious conservation goals. The absence of an objective and practical definition of species recovery that is applicable across taxonomic groups leads to inconsistent targets in recovery plans and frustrates reporting and maximization of conservation impact. We devised a framework for comprehensively assessing species recovery and conservation success. We propose a definition of a fully recovered species that emphasizes viability, ecological functionality, and representation; and use counterfactual approaches to quantify degree of recovery. This allowed us to calculate a set of 4 conservation metrics that demonstrate impacts of conservation efforts to date (conservation legacy); identify dependence of a species on conservation actions (conservation dependence); quantify expected gains resulting from conservation action in the medium term (conservation gain); and specify requirements to achieve maximum plausible recovery over the long term (recovery potential). These metrics can incentivize the establishment and achievement of ambitious conservation targets. We illustrate their use by applying the framework to a vertebrate, an invertebrate, and a woody and an herbaceous plant. Our approach is a preliminary framework for an International Union for Conservation of Nature (IUCN) Green List of Species, which was mandated by a resolution of IUCN members in 2012. Although there are several challenges in applying our proposed framework to a wide range of species, we believe its further development, implementation, and integration with the IUCN Red List of Threatened Species will help catalyze a positive and ambitious vision for conservation that will drive sustained conservation action.

The IUCN Green Status of Species: A Call for Mediterranean Botanists to Contribute to This New Ambitious Effort.

In the Mediterranean Basin, a critical focal point for the conservation of plant diversity, there has been a large increase in practical conservation actions for many plant species to prevent extinction and to improve their conservation status; quantifying the effectiveness of these initiatives in reversing species declines is urgently important. In 2021, the International Union for Conservation of Nature (IUCN) launched a new tool that allows the impact of conservation actions on plant species to be assessed. The Green Status of Species is a new set of metrics under the Red List of Threatened Species that assigns species to recovery categories, complementary to the classic extinction risk categories. Crucially, the Green Status of Species provides methods to evaluate the impact of past conservation, and the potential for future conservation impact, on species status and recovery in a standardized way. Considering the efforts made so far for the conservation of Mediterranean threatened plants, using the Green Status of Species would be highly useful to direct future conservation policies. We, therefore, encourage botanists and practitioners working on threatened plants in the Mediterranean area to use this new assessment tool to inform conservation and recovery programs.

Reducing the threat of wildlife-vehicle collisions during peak tourism periods using a Roadside Animal Detection System.

Roadside Animal Detection Systems (RADS) aim to reduce the frequency of wildlife-vehicle collisions. Unlike fencing and wildlife passages, RADS do not attempt to keep animals off the road; rather, they attempt to modify driver behavior by detecting animals near the road and warning drivers with flashing signs. A RADS was installed in Big Cypress National Park (Florida, USA) in 2012 in response to an increased number of Florida panther mortalities. To assess driver response, we measured the speed of individual cars on the road when the RADS was active (flashing) and inactive (not flashing) during the tourist season (November-March) and the off-season (April-October), which vary dramatically in traffic volume. We also used track beds and camera traps to assess whether roadside activity of large mammal species varied between seasons. In the tourist season, the activation of the RADS caused a significant reduction in vehicle speed. However, this effect was not observed in the off-season. Track and camera data showed that the tourist season coincided with peak periods of activity for several large mammals of conservation interest. Drivers in the tourist season generally drove faster than those in the off-season, so a reduction in speed in response to the RADS is more beneficial in the tourist season. Because traffic volume and roadside activity of several species of conservation interest both peak during the tourist season, our study indicates that the RADS has the potential to reduce the number of accidents during this period of heightened risk.