Managing invasive hybrids with pond hydroperiod manipulation in an endangered salamander system.

ABSTRACT

When invasive and endangered native taxa hybridize, the resulting admixture introduces novel conservation challenges. Across a large region of central California, a hybrid swarm consisting of admixed endangered California tiger salamanders (CTS) (Ambystoma californiense) and introduced barred tiger salamanders (BTS) (Ambystoma mavortium) has replaced native populations, threatening the genetic integrity of CTS and the vernal pool systems they inhabit. We employed a large-scale, genomically informed field experiment to test whether shortening breeding pond hydroperiod would favor native CTS genotypes. We constructed 14 large, seminatural ponds to evaluate the effect of hydroperiod duration on larval survival and mass at metamorphosis. We tracked changes in non-native allele frequencies with a 5237-gene exon capture array and employed a combination of custom Bayesian and generalized linear models to quantify the effect of pond duration on salamander fitness. Earlier work on this system showed hybrid superiority under many conditions and suggested that hybrids are favored in human-modified ponds with artificially long hydroperiods. Consistent with these earlier studies, we found overwhelming evidence for hybrid superiority. Very short hydroperiods substantially reduced the mass (1.1-1.5 fold) and survival probability (10-13 fold) of both native and hybrid larvae, confirming that hydroperiod likely exerts a strong selective pressure in the wild. We identified 86 genes, representing 1.8% of 4723 screened loci, that significantly responded to this hydroperiod-driven selection. In contrast to earlier work, under our more natural experimental conditions, native CTS survival and size at metamorphosis were always less than hybrids, suggesting that hydroperiod management alone will not shift selection to favor native larval genotypes. However, shortening pond hydroperiod may limit productivity of hybrid ponds, complementing other strategies to remove hybrids while maintaining vernal pool ecosystems. This study confirms and expands on previous work that highlights the importance of hydroperiod management to control invasive aquatic species.

RESUMEN

Manejo de híbridos invasores mediante la manipulación del hidroperiodo de los estanques en el sistema de una salamandra en peligro de extinción Resumen La hibridación entre un taxón nativo en peligro y uno invasor introduce nuevos retos para la conservación. Una plaga híbrida de salamandras tigre de California (STC) (Ambystoma californiense), especie en peligro, y salamandras tigre barradas (STB) (Ambystoma mavortium) introducidas ha reemplazado a las poblaciones nativas en una región amplia del centro de California, lo que amenaza la integridad genética de las STC y el sistema de estanques vernales que habitan. Realizamos un experimento de campo a gran escala y con información genética para probar si la reducción del hidroperiodo reproductivo del estanque favorecería al genotipo de las STC nativas. Construimos 14 estanques seminaturales grandes para analizar el efecto de la duración del hidroperiodo sobre la supervivencia y masa larval durante la metamorfosis. Monitoreamos los cambios en la frecuencia de alelos no nativos con una matriz de captura de exones de 5,237 genes y utilizamos una combinación de modelos lineales generalizados y bayesianos a medida para cuantificar los efectos de la duración del estanque sobre la adaptabilidad de las salamandras. Los primeros trabajos en este sistema mostraron la superioridad híbrida bajo varias condiciones y sugirieron que los híbridos están favorecidos en los estanques con modificaciones antropogénicas e hidroperiodos de larga duración artificial. En coherencia con estos primeros resultados, encontramos evidencia abrumadora de la superioridad híbrida. Los hidroperiodos muy cortos redujeron sustancialmente la masa (1.1­1.5 más veces) y la probabilidad de supervivencia (10­13 más veces) de las larvas nativas e híbridas, lo que confirma que el hidroperiodo probablemente ejerce una fuerte presión selectiva en vida silvestre. Identificamos 86 genes, que representan el 1.8% de los 4,723 loci examinados, que respondieron significativamente a la selección basada en el hidroperiodo. Con las condiciones más naturales de nuestro experimento, y en contraste a nuestros primeros trabajos, la supervivencia y el tamaño de las STC nativas durante la metamorfosis siempre fueron menores a las de los híbridos, lo que sugiere que el manejo del hidroperiodo por sí solo no cambiará la selección a favor de los genotipos larvales nativos. Sin embargo, la reducción del hidroperiodo del estanque puede limitar la productividad de los estanques híbridos y complementar otras estrategias para extirpar a los híbridos mientras que mantiene el ecosistema del estanque vernal. Este estudio confirma y amplía los trabajos anteriores que resaltan la importancia del manejo del hidroperiodo para controlar las especies acuáticas invasoras.