Carry-over effects of early thermal conditions on somatic and germline oxidative damages are mediated by compensatory growth in sticklebacks.

ABSTRACT

Most studies of climate change impacts focus on the effects of summer temperatures, which can immediately impact fitness of breeders, but winter temperatures are expected to have a greater impact on development and growth of animals with long-lasting consequences. Exposure to warmer temperatures can increase cellular oxidative damage in ectotherms. Yet, it is unknown whether thermal stress during early life has prolonged effects on oxidative status during adulthood. In an experiment using F1 fish originated from a wild three-spined stickleback population at the southern edge of its European distribution, we examined whether experimental thermal conditions experienced in winter had carry-over effects on oxidative status and telomere length, a marker of accumulated stress, in the soma and germline during adulthood. For this, oxidative DNA damage, enzymatic antioxidant activities and telomere length were measured three months after the termination of the temperature manipulation. In addition, we tested whether such delayed effects, if any, were due to individuals' compensatory growth after experiencing unfavourable growth conditions in winter. Warm acclimation during winter induced increased levels of oxidative DNA damage in muscle and sperm and increased enzymatic antioxidant defences in muscle during the breeding season. Telomere length of adult fish was not influenced by thermal conditions experienced during early life. Winter temperature manipulation influenced fish to alter the temporal pattern of growth trajectories across the juvenile and adult stages. Fish reared in warm winter conditions grew at a slower rate than the controls during the period of temperature manipulation then accelerated body mass gain to catch up during the breeding season. Faster somatic growth during the breeding season incurred a higher cost in terms of oxidative damage in the warm-treated individuals. For the first time, we experimentally show the long-lasting detrimental effects of thermal stress on and the positive link between catch-up growth and oxidative DNA damage in the soma and germline. Winter temperature increases due to climate change can reduce fertility and survival of fish by inducing catch-up growth. The detrimental effects of winter climate change may accumulate across generations through the pre-mutagenic DNA damage in the germline.

RESUMEN

La mayoría de los estudios sobre los efectos del cambio climático se centran en los efectos de las temperaturas estivales, ya que estas pueden afectar de forma inmediata a la eficacia biológica de los individuos reproductores. No obstante, es esperable que las temperaturas invernales tengan un mayor impacto a largo plazo debido a sus efectos durante el desarrollo y el crecimiento temprano. Aunque la exposición a temperaturas más elevadas puede aumentar el daño oxidativo celular en ectotermos, todavía se desconoce si un estrés térmico durante el desarrollo temprano tiene efectos a largo plazo sobre el estado oxidativo en la edad adulta. En este experimento, en el que usamos la F1 procedente de una población de pez espinoso situada al borde sur de su distribución, examinamos los efectos a largo plazo de las condiciones térmicas invernales sobre los niveles de estrés oxidativo y longitud telomérica de la línea somática y germinal en la edad adulta. Además, evaluamos si tales efectos a largo plazo, si los hubo, se relacionaron con las tasa de crecimiento de los individuos. La aclimatación cálida durante el invierno indujo un aumento de los niveles de daño oxidativo en al ADN del músculo y los espermatozoides durante la estación reproductora, así como un aumento de las defensas antioxidantes enzimáticas en el músculo. La longitud telomérica adulta no se vio influenciada por las condiciones térmicas experimentadas durante el desarrollo temprano. La manipulación de la temperatura invernal alteró la trayectoria de crecimiento de los peces a lo largo de la fase juvenil y adulta. Los peces criados en condiciones invernales cálidas crecieron a un ritmo más lento que los controles durante el período de manipulación pero posteriormente mostraron una mayor tasa de crecimiento. Este crecimiento compensatorio se completó durante la temporada de reproducción. Este crecimiento compensatorio durante la temporada de reproducción tuvo un coste más elevado, en términos de daño oxidativo, en los individuos que experimentaron una condiciones invernales más cálidas. Por primera vez mostramos experimentalmente que el estrés termino temprano tiene efectos perjudiciales a largo plazo, y que existe una relación positiva entre la tasa de crecimiento compensatorio y los niveles de daño oxidativo en el ADN de las línea somática y germinal. El aumento de las temperaturas invernales debido al cambio climático podría reducir la fertilidad y la supervivencia de las poblaciones de peces al inducir cambios en las tasas de crecimiento. Además, los efectos perjudiciales del cambio climático invernal podrían ser trans-generacionales como consecuencia de la acumulación de daños pre-mutagénicos en el ADN de la línea germinal.