The importance of cryptic diversity in the conservation of wide-ranging species: The red-footed tortoise Chelonoidis carbonarius in Colombia.

ABSTRACT

Wide-ranging species are seldom considered conservation priorities, yet they have the potential to harbour genetically deeply differentiated units across environments or ecological barriers, including some that warrant taxonomic recognition. Documenting such cryptic genetic diversity is especially important for wide-ranging species that are in decline, as they may comprise a set of even more endangered lineages or species with small distributions. However, studies of wide-ranging species, particularly when they cross political borders, are extremely challenging. One approach to overcoming these challenges is to conduct detailed local analyses in combination with less detailed, range-wide studies. We used this approach with the red-footed tortoise (Chelonoidis carbonarius), a threatened species likely to contain cryptic diversity given its vast range and the distinctive ecoregions that it inhabits. Previous single-gene molecular studies indicated the presence of at least five lineages, two of which occur in different ecoregions separated by the Andes within Colombia. We used a comprehensive genomic analysis to test the hypothesis of cryptic diversity within the single jurisdiction of Colombia. We used a combination of restriction-site-associated DNA sequencing and environmental niche modelling to provide three independent lines of evidence that support the presence of important cryptic diversity that may deserve taxonomic recognition allopatric reproductive isolation, local adaptation and ecological divergence. We also provide a fine-scale genetic map with the distribution of conservation units in Colombia. As we complete ongoing range-wide analyses and make taxonomic adjustments, we recommend that the two lineages in Colombia be treated as separate units for conservation purposes.

RESUMEN

Las especies con distribuciones amplias rara vez son consideradas prioridades de conservación, sin embargo, tienen el potencial de albergar unidades genéticamente diferenciadas que en algunos casos justifican reconocimiento taxonómico. Documentar dicha diversidad genética críptica es especialmente importante para las especies de rangos amplios que ya están en peligro de extinción, pues pueden comprender un conjunto de linajes o especies aún más amenazadas y con distribuciones más pequeñas. Sin embargo, los estudios de especies de rangos amplios, particularmente cuando cruzan fronteras políticas, son extremadamente desafiantes. Un enfoque para superar estos desafíos es realizar análisis locales detallados en combinación con estudios en todo el rango de distribución menos detallados. Nosotros usamos este enfoque con la tortuga de patas rojas (Chelonoidis carbonarius), una especie amenazada que probablemente contiene diversidad genética críptica dada su amplia distribución y las distintas ecorregiones en las que habita. Estudios moleculares previos de un solo gen indicaron la presencia de al menos cinco linajes, dos de los cuales ocurren en diferentes ecorregiones separadas por los Andes en Colombia. En este estudio utilizamos una combinación de secuenciación de ADN asociada a sitios de restricción (RADseq) y modelamiento de nicho ecológico para proporcionar tres líneas independientes de evidencia que respaldan la presencia de diversidad críptica importante que puede merecer reconocimiento taxonómico aislamiento reproductivo alopátrico, adaptación local y divergencia ecológica. También proporcionamos un mapa genético a escala fina con la distribución de unidades de conservación en Colombia. Mientras completamos análisis genómicos en todo el rango de distribución y hacemos ajustes taxonómicos, recomendamos que los dos linajes en Colombia se traten como unidades independientes para fines de conservación.