From structure to function in mutualistic interaction networks: Topologically important frugivores have greater potential as seed dispersers.

Networks of mutualistic interactions between animals and plants are considered a pivotal part of ecological communities. However, mutualistic networks are rarely studied from the perspective of species-specific roles, and it remains to be established whether those animal species more relevant for network structure also contribute more to the ecological functions derived from interactions. Here, we relate the contribution to seed dispersal of vertebrate species with their topological role in frugivore-plant interaction networks. For one year in two localities with remnant patches of Colombian tropical dry forest, we sampled abundance, morphology, behaviour and fruit consumption from fleshy-fruited plants of various frugivore species. We assessed the network topological role of each frugivore species by integrating their degree of generalization in interactions with plants with their contributions to network nestedness and modularity. We estimated the potential contribution of each frugivore species to community-wide seed dispersal, on the basis of a set of frugivore ecological, morphological and behavioural characteristics important for seed dispersal, together with frugivore abundance and frugivory degree. The various frugivore species showed strong differences in their network structural roles, with generalist species contributing the most to network modularity and nestedness. Frugivores also showed strong variability in terms of potential contribution to seed dispersal, depending on the specific combinations of frugivore abundance, frugivory degree and the different traits and behaviours. For both localities, the seed dispersal potential of a frugivore species responded positively to its contribution to network structure, evidencing that the most important frugivore species in the network topology were also those making the strongest contribution as seed dispersers. Contribution to network structure was correlated with frugivore abundance, diet and behavioural characteristics. This suggests that the species-level link between structure and function is due to the fact that the occurrence of frugivore-plant interactions depends largely on the characteristics of the frugivore involved, which also condition its ultimate role in seed dispersal.

Las redes de interacción mutualista entre animales y plantas son una parte esencial de las comunidades ecológicas. Sin embargo, este tipo de redes han sido poco estudiadas desde la perspectiva de los papeles específicos de las especies, y aún queda por discernir si los animales más relevantes en la estructura de las redes también contribuyen más a las funciones ecológicas derivadas de las interacciones. En este estudio, relacionamos la contribución de las especies de vertebrados como dispersores de semillas con su papel topológico en las redes frugívoro-planta. Durante un año, en dos localidades con remanentes de bosque tropical seco de Colombia, registramos la abundancia, morfología, comportamiento y el consumo de frutos carnosos de distintas especies de frugívoros. Evaluamos el papel que cada especie de frugívoro desempeña en la topología de la red, integrando su grado de generalización en las interacciones, con sus contribuciones al anidamiento y a la modularidad de la red. Estimamos la contribución potencial de cada especie de frugívoro como dispersor de semillas a nivel comunitario, a partir de un conjunto de características ecológicas, morfológicas y comportamentales influyentes en la dispersión de semillas, junto con la abundancia y su grado de frugivoría. Los frugívoros mostraron fuertes diferencias en sus papeles estructurales dentro de la red, donde las especies generalistas contribuyeron más al anidamiento y modularidad de la red. Los frugívoros también mostraron una gran variabilidad en su contribución potencial a la dispersión de semillas, dependiendo de las combinaciones específicas de abundancia, grado de frugivoría y diferentes rasgos y comportamientos. Para las dos localidades, el potencial de un frugívoro como dispersor de semillas dependió positivamente de su contribución a la estructura de la red, evidenciando que las especies frugívoras más importantes en la topología de la red fueron también las que mostraron mayor relevancia potencial como dispersores de semillas. La contribución a la estructura de la red se correlacionó con la abundancia, la dieta, los rasgos y el comportamiento. Esto sugiere que el vínculo entre estructura y función a nivel de especie se basa en que tanto la aparición de las interacciones frugívoro-planta, como el papel final de los animales como dispersores de semillas, dependen de las mismas características específicas de los frugívoros.

[Role of mammals on seed dispersal and predation processes of Mauritia flexuosa (Arecaceae) in the Colombian Amazon]. / Papel de los mamíferos en los procesos de dispersión y depredación de semillas de Mauritia flexuosa (Arecaceae) en la Amazonía colombiana.

Mammals and palms are important elements of fauna and flora in the Neotropics, and their interactions, such as fruit consumption and seed dispersal, are one of the most important ecological relationships in these ecosystems. The main objective of this study was to identify the relative importance of mammals in the dispersal and predation of Mauritia flexuosa palm fruits. We installed camera-traps in front of palm fallen seeds and clusters with fruits. A catalog of species was prepared with the recorded videos and the foraging behaviors exhibited were classified and identified. In addition, two exclusion treatments with three repetitions each were used. In the semi-open treatment, a plot was fenced with metal mesh leaving four open- ings in order to allow access only to small and medium sized mammals, while in the open treatment, the small, medium and large sized mammals had free access. In both cases, seed removal was evaluated. We recorded a total of 19 species of mammals, nine of which fed on palm fruits and the other five were seed dispersers. We reported for the first time the consumption of Mauritia flexuosa fruits by Atelocynus microtis. The species with the highest relative importance was Dasyprocta fuliginosa, which showed the highest percentage of seed dispersal (63.5%) compared to the other species. Tayassu peccary was identified as an in situ consumer, eating 45.3% of seeds without dispersing them. The number of seeds consumed in situ in the open treatment showed significant differences regarding the semi-open treatment, suggesting greater involvement of large mammals in this process. In conclusion, the fruits of M. flexuosa are an important food source for the local mammal com- munity. Additionally, the consumption of seeds under the canopy of the mother palm is proportionally greater than their dispersion. Generally, the pressure of frugivorous species over seeds may determine the reproductive strategies of plants. However, research on effective dispersion, dispersal distances and demographic impact should be conducted to determine the specific role of medium and large sized mammals in the ecology of this palm.

Rasgos funcionales de frutos con importancia particular para los dispersores de semillas en el bosque seco tropical

Introducción: La frugivoría es un proceso ecológico determinante para la estructuración y regeneración de los bosques. En los trópicos, donde la diversidad de plantas y animales frugívoros es alta, las relaciones interespecíficas son complejas y requieren estudio. Objetivo: Identificar las especies de plantas ecológicamente importantes en dos redes de interacción, y el papel de los rasgos funcionales de los frutos en esas interacciones en un bosque seco. Métodos: Recolectamos 10 frutos por planta de 10 plantas de cada especie de interés en un bosque seco colombiano, calculamos el índice de importancia de las plantas a partir de la relevancia de aves y mamíferos frugívoros en la estructura de las redes. Esta relevancia se relaciona directamente con el potencial del animal como dispersor efectivo de semillas. Utilizamos modelos lineales generalizados para estimar el tamaño, color, estrato, y tipo de pulpa, en el índice. Resultados: Las plantas más importantes son especies de los géneros Miconia, Ficus, Cecropia, Bursera, Casearia y Trichilia, también identificadas como recursos importantes para los frugívoros de los trópicos en otros estudios. Las plantas con frutos carnosos, rojos y de menor tamaño son los mejores para dispersores de semillas. El índice de importancia de las plantas tiene alta variación; esto sugiere que un conjunto de especies frugívoras beneficiadas por cada especie de planta tiene una contribución diferenciada en procesos ecológicos derivados de la dispersión de semillas. Conclusiones: Programas de restauración para este tipo de bosque tropical seco debería incluir una variedad de plantas, incluyendo especies con frutos pequeños, rojos y carnosos.

Introduction: Frugivory is a pivotal ecological process for the structure and regeneration of forests. In the tropics, where the diversity of plants and frugivorous animals is high, interspecific relationships in the interaction networks are complex and need study. Objective: To identify ecologically important plant species in two interaction networks, and the role of functional fruit traits in those interactions in a dry forest. Methods: We collected 10 fruits per plant from 10 plants of each species of interest in a Colombian dry forest, we calculated the Plant Importance Index based on the bird and mammal frugivores relevance for network structure. This relevance is directly related to the animal's potential as effective seed dispersers. We used generalized linear models to estimate the effect of fruit size, color, stratum, and type of pulp, on the index. Results: The most important plants are species of the genera Miconia, Ficus, Cecropia, Bursera, Casearia and Trichilia, also identified as important resources for tropical frugivores in other studies. Plants with small, red, and fleshy fruits are the best for seed dispersers. The plant importance index has a high variation; this suggests that the set of frugivore species benefited by each plant species has a differential contribution to the ecological processes derived from seed dispersal. Conclusions: Restoration programs for this kind of tropical dry forest should include a variety of plants, including species with small, red, and fleshy fruits.

Papel de los mamíferos en los procesos de dispersión y depredación de semillas de Mauritia flexuosa (Arecaceae) en la Amazonía colombiana / Role of mammals on seed dispersal and predation processes of Mauritia flexuosa (Arecaceae) in the Colombian Amazon

ResumenLos mamíferos y las palmas son importantes elementos de la fauna y flora en el neotrópico. Por lo tanto, las interacciones entre ellos son una de las relaciones ecológicas más significativas en estos ecosistemas. Con el fin de identificar la importancia de los mamíferos que consumen los frutos de la palma Mauritia flexuosa y determinar su participación en la dispersión y depredación de sus semillas, se instalaron trampas cámara en frente de cúmulos de semillas caídas y de racimos con frutos. Con los videos obtenidos se preparó un catálogo de especies. Además, se clasificaron y cuantificaron los comportamientos de forrajeo exhibidos. También se utilizaron dos tratamientos de exclusión con tres repeticiones. En el tratamiento abierto se permitió el libre acceso de mamíferos pequeños, medianos y grandes, mientras que en el tratamiento semi-abierto se cercó la parcela con malla metálica dejando cuatro aberturas en la base para permitir el acceso y evaluar la remoción de semillas por mamíferos pequeños y medianos. Se registraron 19 especies de mamíferos, de las cuales nueve se alimentaron de los frutos de la palma y cinco de éstas fueron dispersoras de semillas. Se reporta por primera vez el consumo de los frutos de M. flexuosa por pare de Atelocynus microtis. La especie con mayor importancia relativa fue Dasyprocta fuliginosa, que mostro el mayor porcentaje de dispersión de semillas (63.5%) en comparación con las otras especies. Tayassu pecari fue identificado como consumidor in situ, porque consume hasta el 45.3 % de las semillas, sin dispersarlas. El número de semillas consumidas in situ en el tratamiento abierto mostró diferencias significativas con respecto al tratamiento semi-abierto, lo que sugiere una mayor participación de los mamíferos grandes en este proceso. En conclusión, los frutos de M. flexuosa son una fuente alimenticia importante para la comunidad de mamíferos. Además, el consumo de las semillas bajo la copa de la palma madre, el cual favorece la mortalidad de las mismas por efectos densodependientes, es proporcionalmente mayor que la dispersión. Generalmente la presión ejercida por las especies frugívoras sobre las semillas puede moldear las estrategias reproductivas de las especies de plantas. Sin embargo se deben realizar investigaciones sobre dispersión efectiva, distancias de dispersión y efectos demográficos, para determinar la función específica de los mamíferos medianos y grandes en la ecología de esta palma.

AbstractMammals and palms are important elements of fauna and flora in the Neotropics, and their interactions, such as fruit consumption and seed dispersal, are one of the most important ecological relationships in these ecosystems. The main objective of this study was to identify the relative importance of mammals in the dispersal and predation of Mauritia flexuosa palm fruits. We installed camera-traps in front of palm fallen seeds and clusters with fruits. A catalog of species was prepared with the recorded videos and the foraging behaviors exhibited were classified and identified. In addition, two exclusion treatments with three repetitions each were used. In the semi-open treatment, a plot was fenced with metal mesh leaving four openings in order to allow access only to small and medium sized mammals, while in the open treatment, the small, medium and large sized mammals had free access. In both cases, seed removal was evaluated. We recorded a total of 19 species of mammals, nine of which fed on palm fruits and the other five were seed dispersers. We reported for the first time the consumption of Mauritia flexuosa fruits by Atelocynus microtis. The species with the highest relative importance was Dasyprocta fuliginosa, which showed the highest percentage of seed dispersal (63.5%) compared to the other species. Tayassu peccary was identified as an in situ consumer, eating 45.3% of seeds without dispersing them. The number of seeds consumed in situ in the open treatment showed significant differences regarding the semi-open treatment, suggesting greater involvement of large mammals in this process. In conclusion, the fruits of M. flexuosa are an important food source for the local mammal community. Additionally, the consumption of seeds under the canopy of the mother palm is proportionally greater than their dispersion. Generally, the pressure of frugivorous species over seeds may determine the reproductive strategies of plants. However, research on effective dispersion, dispersal distances and demographic impact should be conducted to determine the specific role of medium and large sized mammals in the ecology of this palm. Rev. Biol. Trop. 64 (1): 5-15. Epub 2016 March 01.