Comparative morphometric evaluation of hepatic hemosiderosis in wild Magellanic penguins (Spheniscus magellanicus) infected with different Plasmodium spp. subgenera / Avaliação morfométrica comparativa da hemossiderose hepática em pinguins-de-Magalhães (Spheniscus magellanicus) de vida livre infectados por diferentes subgêneros de Plasmodium spp

Abstract Avian malaria is one of the most important diseases of captive penguins. We employed morphometric techniques to evaluate hepatic hemosiderosis in rehabilitating wild Magellanic penguins (Spheniscus magellanicus) that were negative (n = 9) or naturally infected by different subgenera of Plasmodium spp. (n = 24), according with: Plasmodium subgenera (Haemamoeba, Huffia, Other lineages, and Unidentified lineages), severity of Plasmodium histopathological lesions, and concurrent diseases, age class (juvenile or adult plumage), sex (male, female or not determined), body score (emaciated, thin, good, excellent, not available), molt, presence or absence of oil contamination upon admission, iron supplementation, and rehabilitation center. The percentage of the area occupied by hemosiderin was called 'Index of Hepatic Hemosiderosis (IHH)'. Plasmodium-positive females presented significantly higher IHH values (17.53 ± 12.95%) than males (7.20 ± 4.25%; p = 0.041). We observed higher levels of congestion (p = 0.0182) and pneumonia (p = 0.0250) severity between Unidentified lineages vs. Huffia. We believe that the hepatic hemosiderosis observed in this study was multifactorial, the result of pathological processes caused by malaria, molting, hemoglobin and myoglobin catabolism during migration, anemia, concomitant diseases, and iron supplementation, all possibly potentiated by decreased liver mass. Further studies are needed to clarify the mechanisms of these hypotheses.

Resumo Malária aviária é uma das mais relevantes doenças em pinguins cativos. Foram aplicadas técnicas morfométricas para avaliar a hemossiderose hepática em pinguins-de-Magalhães (Spheniscus magellanicus ) de vida livre em reabilitação negativos (n = 9) e naturalmente infectados por diferentes subgêneros de Plasmodium spp. (n = 24), quanto a: subgênero de Plasmodium (Haemamoeba , Huffia, Outras Linhagens, e Linhagens não identificadas), severidade das lesões histopatológicas causadas por Plasmodium e doenças concomitantes, faixa etária (plumagem juvenil ou adulta), sexo (macho, fêmea, indeterminado), condição corporal (emaciado, magro, bom, excelente, indisponível), muda, presença/ausência de óleo a admissão, suplementação de ferro, e centro de reabilitação. A porcentagem da área ocupada por hemossiderina foi denominada "Índice de Hemossiderose Hepática (IHH)". Fêmeas Plasmodium -positivas apresentaram IHH significativamente mais elevado que machos, respectivamente, 17,53 ± 12,95% e 7,20 ± 4,25% (p = 0,041). Níveis mais elevados de congestão (p = 0,0182) e pneumonia (p = 0,0250) foram observados entre Linhagens não identificadas vs. Huffia. Possivelmente, a hemossiderose hepática observada nesse estudo seja multifatorial, resultado de processos patológicos causados por malária, muda, catabolismo de hemoglobina e mioglobina durante a migração, anemia, doenças concomitantes e suplementação de ferro, potencialmente intensificados por massa hepática reduzida. Estudos complementares são necessários para esclarecer os mecanismos de tais hipóteses.

Occurrence of gastrointestinal parasites in Spheniscus magellanicus (Foster, 1781) located in Pontal do Sul, PR, Brazil / Ocorrência de parasitas gastrintestinais em Spheniscus magellanicus (Foster, 1781) localizados em Pontal do Sul, PR, Brasil

Gastrointestinal parasitism is the main health problem faced by Spheniscus magellanicus, known as Magellanic penguins, in route on the Brazilian coast. The aim of this research was to report the occurrence and intensity of gastrointestinal parasites in S. magellanicus that reached Pontal do Sul, Paraná, South of Brazil. The study was performed at the Marine Study Center of the Federal University of Parana (CEM-UFPR) with 38 specimens, 31 were necropsied and seven were examined alive with coproparasitological exams. From the necropsied animals, 93.5% (29/31) were parasitized with at least one parasite species. Contracaecum pelagicum was the most prevalent 93,5% (29/31) parasite, followed by Cardiocephaloides physalis (64.5%) and Tetrabothrius lutzi (51.6%). Only one animal was free of parasites and the most infected bird had 1.076 parasites with an average of 194 worms. Willis-Mollay method revealed that 57.1% (4/7) had C. pelagicum eggs. In conclusion, the high rate of gastrointestinal parasites in S. magellanicus confirms the clinical exams, when animals had poor health conditions when they were found in the cost of Paraná. This study provides data to enrich the literature regarding the helminth fauna of the Magellanic penguins, assisting sanitary control programs in Rehabilitation Centers for Marine Animals.(AU)

As parasitoses gastrintestinais são o principal problema sanitário enfrentado pelo Spheniscus magellanicus, conhecido como pinguim-de-magalhães, que faz rota no litoral brasileiro. O objetivo desta pesquisa foi relatar a ocorrência e a intensidade de parasitas gastrintestinais em Spheniscus magellanicus encontrados em Pontal do Sul, Paraná, Sul do Brasil. O estudo foi realizado no Centro de Estudos Marinhos da Universidade Federal do Paraná, CEM-UFPR, com 38 espécimes; 31 dos quais foram necropsiados, e em sete aves vivas foram realizados exames coproparasitológicos. Do total analisado, 93,5% (29/31) aves estavam parasitadas com pelo menos uma espécie, sendo o Contracaecum pelagicum o mais prevalente, 93,5% (29/31), seguido de Cardiocephaloides physalis (64,5%) e de Tetrabothrius lutzi (51,6%). Somente um animal estava livre de parasitas e a ave mais infectada possuía 1.076 parasitas; a média foi em 194 vermes. No exame de Willis-Mollay, foi observada positividade em 57,1% (4/7) para C. pelagicum. Conclui-se que o alto índice de parasitas gastrintestinais em S. magellanicus confirma os exames clínicos que eles apresentaram, de baixa condição sanitária, quando foram encontrados no litoral do Paraná. Este estudo fornece dados que irão enriquecer a literatura sobre a helminto fauna do pinguim-de-magalhães, auxiliando programas de controle sanitário em Centros de Reabilitação de Animais Marinhos.(AU)

Analysis of hematologic and serum chemistry values of Spheniscus magellanicus with molecular detection of avian malarial parasites (Plasmodium spp) / Análise dos valores hematológicos e bioquímicos de Spheniscus magellanicus com detecção molecular de parasitos maláricos aviários (Plasmodium spp)

Magellanic penguins (Spheniscus magellanicus) routinely migrate from their breeding colonies to Southern Brazil often contracting diseases during this migration, notably avian malaria, which has been already reported in Brazil and throughout the world. Detection of Plasmodium spp. in blood smears is the routine diagnostic method of avian malaria, however it has a low sensitivity rate when compared to molecular methods...

O pinguim-de-Magalhães (Spheniscus magellanicus) migra das suas colônias reprodutivas até o extremo sul do Brasil. Esses pinguins frequentemente são acometidos por doenças, notavelmente a malária aviária, que é relatada no Brasil e no mundo. A detecção de Plasmodium spp. no esfregaço sanguíneo é o método de rotina mas apresenta baixa sensibilidade quando comparado aos métodos moleculares...

Molecular and morphological characterization of Contracaecum pelagicum (Nematoda) parasitizing Spheniscus magellanicus (Chordata) from Brazilian waters / Caracterização molecular e morfológica de Contracaecum pelagicum (Nematoda) parasito de Spheniscus magellanicus (Chordata) em águas brasileiras

Three new sequences of Mitochondrial cytochrome c-oxidase subunit 2 (mtDNA cox-2) from C. pelagicum parasite of Spheniscus magellanicus, the Magelanicus penguin, were determined from Brazilian waters. The sequences presented 99 and 98% of similarity with C. pelagicum sequences from Argentina, deposited on GenBank for the same genetic region and with a strong statistical support inferred from the phylogenetic tree. The morphological and ultrastructural studies that were carried out confirmed the genetic analysis.

Foram determinadas três novas sequências da região do Citocromo c-oxidase da subunidade II do DNA mitocondrial (cox-2 mtDNA) de Contracaecum pelagicum, parasito de Spheniscus magellanicus, pinguim Magalhães, de águas brasileiras. As sequências apresentaram 99 e 98% de similaridade com sequências de C. pelagicum da Argentina depositadas no GenBank da mesma região genética com forte suporte estatístico inferido pela arvore filogenética. Estudos morfológicos e ultraestruturais realizados confirmaram a identidade genética.

Ecological aspects of helminth fauna of Magellanic penguins, Spheniscus magellanicus (aves: Spheniscidae), from the Northern Coast of the State of São Paulo, Brazil / Aspectos ecológicos da helmintofauna de pinguins de Magalhães, Spheniscus magellanicus (Aves: Spheniscidae), do Litoral Norte do Estado de São Paulo, Brasil

The aim of the present study was to evaluate the helminth fauna found in the Magellanic penguin, Spheniscus magellanicus, relating parasite population and community ecological parameters to life aspects of the host species. The study involved 237 specimens of S. magellanicus taken from the northern shore of the state of São Paulo (23° 46' S, 45° 57' W) and southern shore of the state of Rio de Janeiro (23° 02' S, 44° 13' W), Brazil. The following helminth fauna were found: the nematode Contracaecum pelagicum (core species), found in the stomach; the digenetic Cardiocephaloides physalis and the cestode Tetrabothrius lutzi (satellite species), both collected from the initial portion of the small intestine. Comparisons using the Shannon Diversity Index revealed that the parasite community in juvenile penguins is less diverse in the migratory season than the breeding season. Parasitological studies on penguins and other migratory animals provide important information on species during the time in which they remain pelagic and constitute a useful tool for the acquisition of data that is difficult to obtain through other means, thereby favoring the conservation of the species.

Com o intuito de investigar se estudos parasitológicos podem ser utilizados como ferramenta para a conservação de espécies, principalmente migratórias, este trabalho analisa a helmintofauna de Spheniscus magellanicus por meio de parâmetros ecológicos populacionais e da comunidade parasitária, relacionando-os com diversos aspectos de vida da espécie hospedeira. O estudo foi realizado com 237 espécimes de S. magellanicus procedentes das praias do litoral norte de São Paulo (23° 46' S, 45° 57' W) ao sul do Rio de Janeiro (23° 02' S, 44° 13' W). A helmintofauna desta ave incluiu: o nematoide Contracaecum pelagicum (espécie-núcleo), encontrado no estômago; o digenético Cardiocephaloides physalis e o cestoide Tetrabothrius lutzi (espécies satélites), ambos coletados na porção inicial do intestino delgado. Comparações utilizando o índice de diversidade de Shannon mostraram que a comunidade de parasitas em filhotes durante o período migratório é menos diversa do que na estação reprodutiva. Os resultados obtidos permitem inferir que estudos parasitológicos em pinguins, assim como em outros animais migratórios, podem fornecer informações importantes a respeito da espécie durante a época em que permanece pelágica, tornando-se uma ferramenta útil na aquisição de informações dificilmente obtidas por outros meios e favorecendo, dessa forma, a conservação da espécie.

Contracaecum pelagicum and C. plagiaticium (Nematoda: Anisakidae) infection in Magellanic penguins (Sphenisciformes: Spheniscidae) on the coast of Rio de Janeiro State / Infecção por Contracaecum pelagicum e C. plagiaticium (Nematoda: Anisakidae) em pinguins-de-Magalhães (Sphenisciformes: Spheniscidae) na costa do Estado do Rio de Janeiro

The occurrence of infections and the disease induced by Contracaecum plagiaticium and Contracaecum pelagicum in Magellanic penguins, Spheniscus magellanicus Foster. 1781 (Sphenisciformes: Spheniscidae) were reported on the coast of Rio de Janeiro. Parasites of the genus Contracaecum were present in all of the 11 studied animals. Co-infections by Csontracaecum pelagicum and C. plagiaticium were observed in three hosts (27.27%). Gross lesions included hyperemia of the esophagus and/or stomach in six animals (54.54%). One of these animals (9.09%), parasitized by C. plagiaticium, presented a hemorrhagic area in the gastric mucosa. Histopathological findings demonstrated esophagitis with helminthes segments inserted in the epithelium, showing discrete mixed inflammatory infiltrate of heterophils and mononuclear cells. These parasites may be associated with other diseases, implicating in death of the penguins.

A ocorrência da infeção e a doença induzida por Contracaecum plagiaticium e Contracaecum pelagicum em pinguins-de-Magalhães, Spheniscus magellanicus Foster, 1781 (Sphenisciformes: Spheniscidae), na costa do Rio de Janeiro, foram relatadas. Parasitos do gênero Contracaecum estavam presentes em todos os 11 animais estudados. Co-infecção por Contracaecum pelagicum e C. plagiaticium foi observada em três hospedeiros (27,27%). Achados macroscópicos de necropsia incluíram hiperemia do esôfago e/ou estômago em seis animais (54,54%). Um desses animais (9,09%), parasitado por C. plagiaticium, apresentou área hemorrágica na mucosa gástrica. Os achados histopatológicos demonstraram esofagite com segmento de helminto inserido no epitélio, e discreto infiltrado inflamatório misto com heterófilos e células mononucleares. Estes parasitos podem estar associados a doenças, implicando em morte dos pinguins.

Parásitos gastrointestinales en pingüino de Humboldt (Spheniscus humboldti) y pingüino de Magallanes (Spheniscus magellanicus) en las costas del centro y centro sur de Chile / Gastrointestinal parasites in humboldt’s penguin (Spheniscus humboldti) and Magellanian penguin (Spheniscus magellanicus) in coasts from central and south-central Chile

A través de necropsias parasitarias realizadas a 12 pingüinos provenientes del litoral del centro y centro sur de Chile, se aislaron los helmintos Tetrabothrius lutzi, T. eudyptidis, Cardio-cephaloidesphysalis, Contracaecumpelagicum, C. heardi y Ascaridia sp. en pingüino de Magallanes y ejemplares de T. eudyptidis y Contracaecum pelagicum en pingüino de Humboldt. Las especies T. eudyptidis, C. pelagicum y C. heardi representan nuevos registros para Chile. Las especies C. physalis y Ascaridia sp. constituyen nuevas especies parásitas para el pingüino de Magallanes. Los presentes resultados son discutidos.

Twelve parasitic necropsies were performed on penguins from coast of Central and South Central Chile, yielding helminths Tetrabothrius lutzi, T. eudyptidis, Cardiocephaloides physalis, Contracaecum pelagicum, C. heardi andAscaridia sp. in magellanian penguin, and T. eudyptidis, C. physalis and Contracaecum pelagicum in humboldt 's penguin. New records were found of T. eudyptidis, C. pelagicum and C. heardi in Chile. C. physalis andAscaridia sp. represent new parasitic species in the magellanic penguin.

Fauna parasitaria gastrointestinal en el pingüino Adelia (Pygoscelis adeliae) de zona antártica especialmente protegida (ZAEPN°150) / Gastrointestinal parasite fauna in Adelia penguin (Pygoscelis adeliae) in an antarctic territory protected zone

Usando diferentes técnicas parasicológicas, fueron analizadas 167 muestras de heces y 3 tractos digestivos completos obtenidos de pingüinos Adelia {Pygoscelis adeliae) de una zona Antartica protegida. Se reporta la presencia de: huevos y una estróbila de Tetrabothrius spp. (Cestoda: Pseudophyllida); una tenia con un rostellum inerme (Cestoda: Cyclophyllida) en estado inmaduro; ooquistes de Esporozoos y huevos de Nematodos sin identificación; una gran cantidad de Streptocara spp. (Nematoda: Acuariidae) en diferentes estados de evolución.

One hundred and sixty seven fecal samples and three complete digestive tracts obtained from these penguins were analyzed using different parasitological methodologies. The presence ofTetrabothrius spp. eggs (Cestoda: Pseudophyllida), and the observation of Sporozoa oocists and Nematoda eggs both of undetermined species in the fecal samples is reported. In the same way a large number of nematodes identified as Streptocara spp. (Nematoda: Acuariidae) in different evolutionary stages in stomach, and the recovery of a whole 81 cm. Tetrabothrius spp. specimen (without the scolex) and one inmature tapeworm (Cestoda: Cyclophyllida) with unarmed rostellum in guts of Adéliepenguins chiks found dead in a protected zone of the Antarctic territory is reported.