Quantifying the burden of managing wildlife diseases in multiple host species.

ABSTRACT

Mitigation of infectious wildlife diseases is especially challenging where pathogens affect communities of multiple host species. Although most ecological studies recognize the challenge posed by multiple-species pathogens, the implications for management are typically assessed only qualitatively. Translating the intuitive understanding that multiple host species are important into practice requires a quantitative assessment of whether and how secondary host species should also be targeted by management and the effort this will require. Using a multiple-species compartmental model, we determined analytically whether and how intensively secondary host species should be managed to prevent outbreaks in focal hosts based on the reproduction number of individual host species and between-species transmission rates. We applied the model to the invasive pathogenic fungus Batrachochytrium salamandrivorans in a 2-host system in northern Europe. Avoiding a disease outbreak in the focal host (fire salamanders [Salamandra salamandra]) was impossible unless management also heavily targeted the secondary host (alpine newts [Ichthyosaura alpestris]). Preventing an outbreak in the community required targeted removal of at least 80% of each species. This proportion increased to 90% in the presence of an environmental reservoir of B. salamandrivorans and when the proportion of individuals removed could not be adjusted for different host species (e.g., when using traps that are not species specific). We recommend the focus of disease-mitigation plans should shift from focal species to the community level and calculate explicitly the management efforts required on secondary host species to move beyond the simple intuitive understanding that multiple host species may all influence the system. Failure to do so may lead to underestimating the magnitude of the effort required and ultimately to suboptimal or futile management attempts.

RESUMEN

Cuantificación de la Carga que Representa el Manejo de Enfermedades de Fauna Silvestre en Múltiples Especies Hospederas Resumen La mitigación de enfermedades infecciosas en fauna silvestre representa un reto especial cuando los patógenos afectan a comunidades de múltiples especies hospederas. Aunque la mayoría de los estudios ecológicos reconocen el reto que plantean los patógenos de múltiples especies, las implicaciones para el manejo comúnmente sólo se evalúan en el aspecto cualitativo. La traducción del entendimiento intuitivo hacia la práctica de que las múltiples especies hospederas son importantes requiere una valoración cuantitativa sobre si y cuán intensivamente se deberían considerar en el manejo las especies hospederas secundarias y los esfuerzos que esto requerirá. Determinamos analíticamente con un modelo compartimentado de múltiples especies si y cuán intensivamente se deberían manejar las especies hospederas secundarias para prevenir brotes en los hospederos focales con base en el número de reproducción de las especies hospederas individuales y en las tasas de transmisión entre especies. Aplicamos el modelo al hongo patógeno invasivo Batrachochytrium salamandrivorans en un sistema de dos hospederos al norte de Europa. Fue imposible evitar un brote de enfermedad en el hospedero focal (la salamandra de fuego [Salamandra salamandra]) a menos que el manejo también se enfocara considerablemente en el hospedero secundario (el tritón alpino [Ichthyosaura alpestris]). Para prevenir un brote dentro de la comunidad se requirió de la extirpación de al menos el 80% de cada especie. Esta proporción incrementó al 90% con la presencia de un reservorio ambiental de B. salamandrivorans y cuando la proporción de individuos removidos no pudo ajustarse para diferentes especies (p. ej. el uso de trampas que nos son específicas para una especie) Recomendamos que el foco de los planes para la mitigación de enfermedades cambie de una especie focal al nivel de comunidad y que calculen explícitamente los esfuerzos de manejo requeridos sobre las especies hospederas secundarias para avanzar más allá del simple entendimiento intuitivo de que múltiples especies hospederas pueden todas influir sobre el sistema. Si se falla en esto, se podría subestimar la magnitud del esfuerzo requerido y finalmente podría resultar en intentos de manejo sub-óptimos o inútiles.