Genetic isolation by distance underlies colour pattern divergence in red-eyed treefrogs (Agalychnis callidryas).

ABSTRACT

Investigating the spatial distribution of genetic and phenotypic variation can provide insights into the evolutionary processes that shape diversity in natural systems. We characterized patterns of genetic and phenotypic diversity to learn about drivers of colour-pattern diversification in red-eyed treefrogs (Agalychnis callidryas) in Costa Rica. Along the Pacific coast, red-eyed treefrogs have conspicuous leg colour patterning that transitions from orange in the north to purple in the south. We measured phenotypic variation of frogs, with increased sampling at sites where the orange-to-purple transition occurs. At the transition zone, we discovered the co-occurrence of multiple colour-pattern morphs. To explore possible causes of this variation, we generated a single nucleotide polymorphism data set to analyse population genetic structure, measure genetic diversity and infer the processes that mediate genotype-phenotype dynamics. We investigated how patterns of genetic relatedness correspond to individual measures of colour pattern along the coast, including testing for the role of hybridization in geographic regions where orange and purple phenotypic groups co-occur. We found no evidence that colour-pattern polymorphism in the transition zone arose through recent hybridization. Instead, a strong pattern of genetic isolation by distance indicates that colour-pattern variation was either retained through other processes such as ancestral colour polymorphisms or ancient secondary contact, or else it was generated by novel mutations. We found that phenotype changes along the Pacific coast more than would be expected based on genetic divergence and geographic distance alone. Combined, our results suggest the possibility of selective pressures acting on colour pattern at a small geographic scale.

RESUMEN

La investigación de la distribución espacial de la variación genética y fenotípica puede proporcionar información sobre los procesos evolutivos que dan forma a la diversidad en los sistemas naturales. Caracterizamos patrones de diversidad genética y fenotípica para conocer los impulsores de la diversificación de patrones de color en ranas con ojos rojos (Agalychnis callidryas) en Costa Rica. A lo largo de la costa del Pacífico, las ranas con ojos rojos tienen un patrón de color llamativo en las patas que cambia de naranja en el norte a púrpura en el sur. Medimos la variación fenotípica de las ranas en los sitios del Pacífico, con un mayor muestreo en los sitios donde ocurre la transición de naranja a púrpura. En la zona de transición, descubrimos la co-ocurrencia de múltiples morfos de patrones de color. Para explorar las posibles causas de esta variación, generamos un conjunto de datos SNP con secuenciación RAD para analizar la estructura genética de la población, medir la diversidad genética e inferir los procesos que median la dinámica genotipo-fenotipo. Investigamos cómo los patrones de parentesco genético se corresponden con medidas individuales de patrón de color a lo largo de la costa, incluidas las pruebas del papel de la hibridación en regiones geográficas donde coexisten grupos fenotípicos naranja y morado. No encontramos evidencia de que el polimorfismo del patrón de color en la zona de transición surgiera a través de una hibridación o introgresión reciente. En cambio, un fuerte patrón de aislamiento genético por distancia indica que la variación del patrón de color se retuvo a través de otros procesos, como los polimorfismos de color ancestrales, el contacto secundario antiguo o la generada por mutaciones novedosas. Descubrimos que el fenotipo de color cambia a lo largo de la costa del Pacífico más de lo que se esperaría solo por la divergencia genética y la distancia geográfica. Combinados, nuestros resultados sugieren la posibilidad de que las presiones selectivas actúen sobre el patrón de color a pequeña escala geográfica.