Trophic cascades within and across ecosystems: The role of anti-predatory defences, predator type and detritus quality.

Species in one ecosystem can indirectly affect multiple biodiversity components and ecosystem functions of adjacent ecosystems. The magnitude of these cross-ecosystem effects depends on the attributes of the organisms involved in the interactions, including traits of the predator, prey and basal resource. However, it is unclear how predators with cross-ecosystem habitat interact with predators with single-ecosystem habitat to affect their shared ecosystem. Also, unknown is how such complex top-down effects may be mediated by the anti-predatory traits of prey and quality of the basal resource. We used the aquatic invertebrate food webs in tank bromeliads as a model system to investigate these questions. We manipulated the presence of a strictly aquatic predator (damselfly larvae) and a predator with both terrestrial and aquatic habitats (spider), and examined effects on survival of prey (detritivores grouped by anti-predator defence), detrital decomposition (of two plant species differing in litter quality), nitrogen flux and host plant growth. To evaluate the direct and indirect effects each predator type on multiple detritivore groups and ultimately on multiple ecosystem processes, we used piecewise structural equation models. For each response variable, we isolated the contribution of different detritivore groups to overall effects by comparing alternate model formulations. Alone, damselfly larvae and spiders each directly decreased survival of detritivores and caused multiple indirect negative effects on detritus decomposition, nutrient cycling and host plant growth. However, when predators co-occurred, the spider caused a negative non-consumptive effect on the damselfly larva, diminishing the net direct and indirect top-down effects on the aquatic detritivore community and ecosystem functioning. Both detritivore traits and detritus quality modulated the strength and mechanism of these trophic cascades. Predator interference was mediated by undefended or partially defended detritivores as detritivores with anti-predatory defences evaded consumption by damselfly larvae but not spiders. Predators and detritivores affected ecosystem decomposition and nutrient cycling only in the presence of high-quality detritus, as the low-quality detritus was consumed more by microbes than invertebrates. The complex responses of this system to predators from both recipient and adjacent ecosystems highlight the critical role of maintaining biodiversity components across multiple ecosystems.

As espécies em um ecossistema podem afetar indiretamente múltiplos componentes da biodiversidade e funções ecossistêmicas em ecossistemas adjacentes. A magnitude destes efeitos entre ecossistemas depende dos atributos dos organismos envolvidos nas interações, incluindo características do predador, da presa e do recurso basal. No entanto, não está claro como os predadores com habitat em múltiplos ecossistemas interagem com predadores de um ecossistema único, e como isso afeta o ecossistema partilhado entre eles. Além disso, não se sabe como esses efeitos complexos do tipo top­down podem ser mediados pelas características antipredatórias da presa e pela qualidade do recurso basal. Usamos as teias alimentares de invertebrados aquáticos de bromélias­tanque como um sistema modelo para investigar essas questões. Nós manipulamos a presença de um predador estritamente aquático (larvas de zigópteros) e um predador com habitats terrestre e aquático (aranha), e examinamos os efeitos na sobrevivência de presas (grupos de detritívoros com diferentes estratégias de defesa antipredatória), decomposição de detritos foliares (de duas espécies de plantas diferindo na qualidade foliar), fluxo de nitrogênio e crescimento da planta hospedeira. Para avaliar os efeitos diretos e indiretos de cada tipo de predador em múltiplos grupos de detritívoros e, finalmente, em múltiplos processos ecossistêmicos, utilizamos modelos de equações estruturais por partes (piecewiseSEM). Para cada variável resposta, isolamos a contribuição de diferentes grupos de detritívoros bem como seus efeitos globais, comparando modelos alternativos. Larvas de zigópteros e aranhas diminuíram diretamente a sobrevivência dos detritívoros e causaram múltiplos efeitos negativos indiretos na decomposição de detritos, na ciclagem de nutrientes e no crescimento da planta hospedeira. No entanto, quando os predadores coocorreram, a aranha causou um efeito negativo não consumível na larva de zigóptero, diminuindo os efeitos líquidos, diretos e indiretos, do tipo top­down na comunidade de detritívoros aquáticos e no funcionamento do ecossistema. Tanto os atributos antipredatórios dos detritívoros quanto a qualidade dos detritos modularam a força e o mecanismo dessas cascatas tróficas. A interferência do predador foi mediada por detritívoros indefesos ou com defesa parcial. Entretanto, os detritívoros com defesas antipredatórias escaparam do consumo por larvas de zigópteros, mas não por aranhas. Predadores e detritívoros afetaram a decomposição do ecossistema e a ciclagem de nutrientes apenas na presença de detritos de alta qualidade, uma vez que os detritos de baixa qualidade foram consumidos mais por micróbios do que por invertebrados. As respostas complexas deste sistema aos predadores tanto de ecossistemas receptores quanto adjacentes destacam o papel crítico da manutenção dos componentes da biodiversidade em múltiplos ecossistemas.

Warming and top predator loss drive direct and indirect effects on multiple trophic groups within and across ecosystems.

The interspecific interactions within and between adjacent ecosystems strongly depend on the changes in their abiotic and biotic components. However, little is known about how climate change and biodiversity loss in a specific ecosystem can impact the multiple trophic interactions of different biological groups within and across ecosystems. We used natural microecosystems (tank-bromeliads) as a model system to investigate the main and interactive effects of aquatic warming and aquatic top predator loss (i.e. trophic downgrading) on trophic relationships in three integrated food web compartments: (a) aquatic micro-organisms, (b) aquatic macro-organisms and (c) terrestrial predators (i.e. via cross-ecosystem effects). The aquatic top predator loss substantially impacted the three food web compartments. In the aquatic macrofauna compartment, trophic downgrading increased the filter feeder richness and abundance directly and indirectly via an increase in detritivore richness, likely through a facilitative interaction. For the microbiota compartment, aquatic top predator loss had a negative effect on algae richness, probably via decreasing the input of nutrients from predator biological activities. Furthermore, the more active terrestrial predators responded more to aquatic top predator loss, via an increase in some components of aquatic macrofauna, than more stationary terrestrial predators. The aquatic trophic downgrading indirectly altered the richness and abundance of cursorial terrestrial predators, but these effects had different direction according to the aquatic functional group, filter feeder or other detritivores. The web-building predators were indirectly affected by aquatic trophic downgrading due to increased filter feeder richness. Aquatic warming did not affect the aquatic micro- or macro-organisms but did positively affect the abundance of web-building terrestrial predators. These results allow us to raise a predictive framework of how different anthropogenic changes predicted for the next decades, such as aquatic warming and top predator loss, could differentially affect multiple biological groups through interactions within and across ecosystems.

As interações interespecíficas dentro e entre ecossistemas adjacentes dependem fortemente das mudanças de seus componentes abióticos e bióticos. Entretanto, pouco se sabe sobre como mudanças climáticas e a perda de biodiversidade em um ecossistema específico pode impactar as múltiplas interações tróficas de diferentes grupos biológicos dentro e entre ecossistemas. Nós utilizamos micro ecossistemas naturais (bromélias-tanque) como sistema modelo para investigar os efeitos individuais e interativos do aquecimento e da perda de predadores aquáticos (simplificação trófica) nas relações tróficas em três compartimentos integrados da teia alimentar: i) micro-organismos aquáticos, ii) macroorganismos aquáticos e iii) predadores terrestres (via efeito entre ecossistemas). A perda de predadores de topo aquáticos afetou substancialmente os três compartimentos da rede trófica. No compartimento da macrofauna aquática, a simplificação trófica aumentou a riqueza e abundância de filtradores, direta e indiretamente, por meio de um aumento da riqueza de espécies de detritívoros, provavelmente através de uma interação de facilitação. Para o compartimento da microbiota, a perda de predadores de topo aquáticos teve um efeito negativo sobre a riqueza de espécies de algas, provavelmente por meio da diminuição da entrada de nutrientes provenientes das atividades biológicas dos predadores. Além disso, os predadores terrestres mais ativos responderam mais à perda de predadores de topo aquáticos, por meio de um aumento de alguns componentes da macrofauna aquática, do que predadores terrestres mais estacionários. A simplificação trófica aquática alterou indiretamente a riqueza e abundância de predadores cursoriais terrestres, mas esses efeitos tiveram direção diferente de acordo com o grupo funcional aquático, filtradores ou outros detritívoros. Os predadores construtores de teias foram indiretamente afetados pela simplificação trófica aquática devido ao aumento da riqueza de filtradores. O aquecimento aquático não afetou os micro ou macro organismos aquáticos, mas afetou positivamente a abundância de predadores terrestres construtores de teias. Esses resultados nos permitem levantar um quadro preditivo de como diferentes mudanças antropogênicas preditas para as próximas décadas, como o aquecimento e a perda de predadores de topo aquáticos, podem afetar diferencialmente vários grupos biológicos por meio de interações dentro e entre os ecossistemas.

Warming and top predator loss drive ecosystem multifunctionality.

Global change affects ecosystem functioning both directly by modifications in physicochemical processes, and indirectly, via changes in biotic metabolism and interactions. Unclear, however, is how multiple anthropogenic drivers affect different components of community structure and the performance of multiple ecosystem functions (ecosystem multifunctionality). We manipulated small natural freshwater ecosystems to investigate how warming and top predator loss affect seven ecosystem functions representing two major dimensions of ecosystem functioning, productivity and metabolism. We investigated their direct and indirect effects on community diversity and standing stock of multitrophic macro and microorganisms. Warming directly increased multifunctional ecosystem productivity and metabolism. In contrast, top predator loss indirectly affected multifunctional ecosystem productivity via changes in the diversity of detritivorous macroinvertebrates, but did not affect ecosystem metabolism. In addition to demonstrating how multiple anthropogenic drivers have different impacts, via different pathways, on ecosystem multifunctionality components, our work should further spur advances in predicting responses of ecosystems to multiple simultaneous environmental changes.

Environmental change and predator diversity drive alpha and beta diversity in freshwater macro and microorganisms.

Global biodiversity is eroding due to anthropogenic causes, such as climate change, habitat loss, and trophic simplification of biological communities. Most studies address only isolated causes within a single group of organisms; however, biological groups of different trophic levels may respond in particular ways to different environmental impacts. Our study used natural microcosms to investigate the predicted individual and interactive effects of warming, changes in top predator diversity, and habitat size on the alpha and beta diversity of macrofauna, microfauna, and bacteria. Alpha diversity (i.e., richness within each bromeliad) generally explained a larger proportion of the gamma diversity (partitioned in alpha and beta diversity). Overall, dissimilarity between communities occurred due to species turnover and not species loss (nestedness). Nevertheless, the three biological groups responded differently to each environmental stressor. Microfauna were the most sensitive group, with alpha and beta diversity being affected by environmental changes (warming and habitat size) and trophic structure (diversity of top predators). Macrofauna alpha and beta diversity was sensitive to changes in predator diversity and habitat size, but not warming. In contrast, the bacterial community was not influenced by the treatments. The community of each biological group was not mutually concordant with the environmental and trophic changes. Our results demonstrate that distinct anthropogenic impacts differentially affect the components of macro and microorganism diversity through direct and indirect effects (i.e., bottom-up and top-down effects). Therefore, a multitrophic and multispecies approach is necessary to assess the effects of different anthropogenic impacts on biodiversity.