Effects of Habitat and Fruit Scent on the Interactions between Short-tailed Fruit Bats and Piper Plants.

ABSTRACT

Piper is a mega-diverse genus of pioneer plants that contributes to the maintenance and regeneration of tropical forests. In the Neotropics, Carollia bats use olfaction to forage for Piper fruit and are a main disperser of Piper seeds via consumption and subsequent defecation during flight. In return, Piper fruits provide essential nutrients for Carollia year-round. There is evidence that the types and diversity of Piper frugivores are influenced by the primary habitat type of different Piper species (forest and gap), with forest Piper depending more on bats for seed dispersal; however, this pattern has not been tested broadly. We aimed to characterize and compare the interactions between Carollia and Piper across forested and gap habitats, and further investigate whether differences in fruit traits relevant to bat foraging (i.e., scent) could underlie differences in Carollia-Piper interactions. We collected nightly acoustic ultrasonic recordings and 24 h camera trap data in La Selva, Costa Rica across 12 species of Piper (six forest, six gap) and integrated this information with data on Carollia diet and Piper fruit scent. Merging biomonitoring modalities allowed us to characterize ecological interactions in a hierarchical manner from general activity and presence of bats, to visitations and inspections of plants, to acquisition and consumption of fruits. We found significant differences in Carollia-Piper interactions between forested and gap habitats; however, the type of biomonitoring modality (camera trap, acoustics, diet) influenced our ability to detect these differences. Forest Piper were exclusively visited by bats, whereas gap Piper had a more diverse suite of frugivores; the annual diet of Carollia, however, is dominated by gap Piper since these plants produce fruit year-round. We found evidence that fruit scent composition significantly differs between forest and gap Piper, which highlights the possibility that bats could be using chemical cues to differentially forage for gap vs. forest Piper. By integrating studies of Piper fruit scent, plant visitation patterns, and Carollia diet composition, we paint a clearer picture of the ecological interactions between Piper and Carollia, and plant-animal mutualisms more generally.

RESUMEN

Piper es un género megadiverso de plantas pioneras que contribuyen al mantenimiento y regeneración de los bosques tropicales. En el Neotrópico, los murciélagos de género Carollia utilizan el sentido del olfato para encontrar frutos de Piper y son los principales dispersores de estas plantas a través del consumo de los frutos y posterior defecación de las semillas durante el vuelo. A cambio, los frutos de Piper proporcionan nutrientes esenciales para Carollia durante todo el año. Existe evidencia de que los tipos y la diversidad de frugívoros que consumen Piper están influenciados por el tipo de hábitat primario (bosques y claros) de las diferentes especies, y que los Piper de bosque dependen más de los murciélagos para la dispersión de semillas. Sin embargo, este patrón no ha sido corroborado ampliamente. Nuestro objetivo fue caracterizar y comparar las interacciones entre Carollia y Piper en hábitats boscosos y en claros, e investigar más a fondo si las diferencias en los rasgos de las frutas relevantes para la búsqueda de frutos por los murciélagos (es decir, el olor) podrían explicar las diferencias en las interacciones entre Carollia y Piper. Para ello, compilamos grabaciones acústicas ultrasónicas durante la noche y videos con cámaras trampa por 24 horas/día en La Selva, Costa Rica, para 12 especies de Piper (6 de bosque, 6 de claros) e integramos esa información con datos sobre la dieta de Carollia y el aroma de los frutos de Piper. Esta combinación de modalidades de biomonitoreo nos permitió caracterizar las interacciones ecológicas de manera jerárquica desde la actividad general y la presencia de murciélagos, sus visitas e inspecciones de las plantas, hasta la adquisición y consumo de frutos. Encontramos diferencias significativas entre hábitats boscosos y claros en las interacciones de Carollia y Piper;sin embargo, el tipo de modalidad de biomonitoreo (cámara trampa, acústica, dieta) influyó en nuestra capacidad de detectar estas diferencias. Los Piper de bosque fueron visitados exclusivamente por murciélagos, mientras que los Piper de claros tuvieron un grupo más diverso de frugívoros. La dieta anual de Carollia, sin embargo, está dominada por Piper de claros, ya que estas plantas producen frutos durante todo el año. Encontramos evidencia de que la composición del aroma de los frutos difiere significativamente entre los Piper de bosque y de claros, lo que resalta la posibilidad que los murciélagos puedan estar usando señales químicas para forrajear diferencialmente por Piper de estas dos categorías. La integración de estudios del aroma de los frutos de Piper, patrones de visita a las plantas y composición de la dieta de Carollia nos permitió generar una imagen más clara sobre las interacciones ecológicas entre Piper y Carollia y de los mutualismos planta-animal en general.