Population Dynamics of Whiteflies and Associated Viruses in South America: Research Progress and Perspectives.

By having an extensive territory and suitable climate conditions, South America is one of the most important agricultural regions in the world, providing different kinds of vegetable products to different regions of the world. However, such favorable conditions for plant production also allow the development of several pests, increasing production costs. Among them, whiteflies (Hemiptera: Aleyrodidae) stand out for their potential for infesting several crops and for being resistant to insecticides, having high rates of reproduction and dispersal, besides their efficient activity as virus vectors. Currently, the most important species occurring in South America are Bemisia afer, Trialeurodes vaporariorum, and the cryptic species Middle East-Asia Minor 1, Mediterranean, and New World, from Bemisia tabaci complex. In this review, a series of studies performed in South America were compiled in an attempt to unify the advances that have been developed in whitefly management in this continent. At first, a background of the current whitefly distribution in South American countries as well as factors affecting them are shown, followed by a background of the whitefly transmitted viruses in South America, addressing their location and association with whiteflies in each country. Afterwards, a series of management strategies are proposed to be implemented in South American fields, including cultural practices and biological and chemical control, finalizing with a section containing future perspectives and directions for further research.

Outbreaks of Bemisia tabaci Mediterranean species in vegetable crops in São Paulo and Paraná States, Brazil.

The whitefly, Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae), is one of the most important agricultural pests and virus vectors worldwide. Bemisia tabaci is considered a complex of cryptic species with at least 44 species. Among them, the species Middle East-Asia Minor 1 (MEAM1, formerly B biotype) and Mediterranean (MED, formerly Q biotype) are the most important, and they have attained global status. In Brazil, MEAM1 was first reported in the 1990s and is currently the predominant species in the country, meanwhile, MED was recently reported in the South and Southeast regions and was found to be mainly associated with ornamental plants. Currently, an increasing problem in the management of whitefly infestations in greenhouses associated with bell pepper was observed in São Paulo State, Brazil. The whiteflies were collected and identified based on a microsatellite locus (primer pair BEM23F and BEM23R) and the mitochondrial cytochrome oxidase I gene followed by restriction fragment length polymorphism analysis and sequencing. We observed that MED was the predominant species collected on bell pepper, but it was also found on tomato, cucumber, eggplant, and weeds grown in greenhouses. In open field, we found MED on tomatoes, bell peppers, and eggplants. In addition, MED was identified in Goiás State in association with ornamental plants. The begomovirus Tomato severe rugose virus and the crinivirus Tomato chlorosis virus was detected on bell pepper and tomato, respectively. Only MED specimens were found associated with the virus-infected plants. Moreover, we also investigated the endosymbionts present in the MED whiteflies. The collected populations of B. tabaci MED harbored a diversity of secondary endosymbionts, with Hamiltonella (H) found predominantly in 89 specimens of the 129 tested. These results represent a new concern for Brazilian agriculture, especially for the management of the newly introduced whitefly MED species, which must be implemented to limit the spreading and establishment of this pest in different crops in this country.

Distribution and phylogenetics of whiteflies and their endosymbiont relationships after the Mediterranean species invasion in Brazil.

The Bemisia tabaci is a polyphagous insect and a successful vector of plant viruses. B. tabaci is a species complex and in Brazil native species from the New World (NW) group, as well as the invasive species, Middle East-Asia Minor 1 (MEAM1) and Mediterranean (MED) were reported. For better understanding the distribution of the different species four years after the Mediterranean species invasion in Brazil, whiteflies were collected from 237 locations throughout the country between the years of 2013 and 2017, species were identified and the facultative endosymbionts detected. The survey revealed that MEAM1 was the prevalent species found on major crops across Brazil. It is the only species present in North, Northwestern and Central Brazil and was associated with virus-infected plants. MED was found in five States from Southeast to South regions, infesting mainly ornamental plants and was not associated with virus-infected plants. The prevalent endosymbionts identified in MEAM1 were Hamiltonella and Rickettsia; and the mtCOI analysis revealed low genetic diversity for MEAM1. In contrast, several different endosymbionts were identified in MED including Hamiltonella, Rickettsia, Wolbachia and Arsenophonus; and two distinct genetic groups were found based on the mtCOI analysis. Monitoring the distribution of the whiteflies species in Brazil is essential for proper management of this pest.

Selection of parasitoids of the genus Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) and parasitism at different eggs ages of Duponchelia fovealis (Lepidoptera: Crambidae) / Seleção de parasitoides do gênero Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) e parasitismo em ovos de diferentes idades de Duponchelia fovealis (Lepidoptera: Crambidae)

The European pepper moth Duponchelia fovealis (Zeller, 1847) (Lepidoptera: Crambidae), despite being among the principal pests of strawberries in Brazil. However, biological control methods are rarely documented for this pest. In the current study, the goal was to select promising Trichogramma strains to enable the control of D. fovealis and to determine the acceptance of different ages of host eggs by the parasitoid. In the first bioassay, evaluations were done on the biological parameters of five strains of Trichogramma pretiosum Riley and one of Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae). The best performance came from the strains, Tp18 (T. pretiosum) and Tg (T. galloi), showing parasitism and viability higher than 50 and 90%, respectively. Another bioassay revealed the acceptance of both these species (Tp18 and Tg) for different ages of D. fovealis eggs. All host ages were accepted by T. pretiosum (Tp18) and T. galloi, with a preference for younger eggs (65% parasitism). Adult emergence, number of individuals per egg and sex ratio revealed no significant differences with respect to the host age. The current study provides pertinent data on the selection and performance of Trichogramma species on D. fovealis eggs of different ages.

A traça do morangueiro Duponchelia fovealis (Zeller, 1847) (Lepidoptera: Crambidae) é uma das principais pragas da cultura do morango no Brasil. Entretanto, métodos de controle biológico desta praga são raramente documentados. Este trabalho teve como objetivo selecionar linhagens de Trichogramma e avaliar o parasitismo de diferentes idades de ovos de D. fovealis. Foram avaliados os parâmetros biológicos de cinco linhagens de Trichogramma pretiosum Riley e uma de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae). As espécies/linhagens com melhor desempenho foram Tp18 (T. pretiosum) e Tg (T. galloi), com taxas de parasitismo e viabilidade acima de 50 e 90%, respectivamente. Em seguida, foi avaliada a suscetibilidade das duas espécies (Tp18 e Tg) em diferentes idades de ovos de D. fovealis. Todas as idades do ovo hospedeiro avaliadas foram aceitas pelos dois parasitoides e houve uma maior tendência a parasitar ovos mais jovens. Em todas as idades do hospedeiro houve emergência de parasitoides adultos, e sem diferença significativa entre idades. As variáveis número de indivíduos por ovo e razão sexual não apresentaram diferença significativa quanto à idade do hospedeiro. O atual estudo fornece informações sobre a seleção e o desempenho de espécies de Trichogramma em diferentes idades de ovos de D. fovealis.

Age and density of eggs of Helicoverpa armigera influence on Trichogramma pretiosum parasitism / Influência da idade e densidade de ovos de Helicoverpa armigera no parasitismo de Trichogramma pretiosum

This study evaluated the parasitism of Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae) on eggs of Helicoverpa armigera Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) at different ages and densities. The rates of parasitism and emergence, the number of parasitoids emerged per egg and sex ratio of offspring were evaluated in both experiments. Eggs of H. armigera up to 36 hours provided greater parasitism and emergence of adults compared to eggs up to 60 hours old. The number of parasitoids, which emerged per host egg, was greater than one and the sex ratio remained around 80% of females, regardless of the egg development stage. Females of T. pretiosum responded with superior rates of parasitism, emergence and number of parasitoids per egg at the densities of 20 and 25 eggs of H. armigera . These results indicate that T. pretiosum parasite with superior performance in eggs of up to 36h of age and densities of 20 eggs per female day- 1 in laboratory conditions. These results will help to establish the intervals between releases of parasitoids, aiming to control this pest, when adjusted with knowledge of the survival of the parasitoids in the field and in pest infestation.

Este trabalho avaliou o parasitismo de Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em ovos de Helicoverpa armigera Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) em diferentes idades e densidades. As taxas de parasitismo e emergência, número de parasitoides emergidos por ovo e razão sexual dos descendentes foram avaliados em ambos os experimentos. Ovos de H. armigera de até 36 horas proporcionaram maior parasitismo e emergência dos adultos em comparação com ovos com até 60 horas de idade. O número de parasitoides, que emergiram por ovo hospedeiro, foi superior a 1 e a razão sexual permaneceu em torno de 80% de fêmeas, independentemente do estágio de desenvolvimento do ovo. Fêmeas de T. pretiosum responderam com taxas superiores de parasitismo, emergência e número de parasitoides por ovo nas densidades de 20 e 25 ovos de H. armigera. Estes resultados indicam que T. pretiosum parasita com desempenho superior em ovos de até 36h de idade e densidades de 20 ovos por fêmea dia-1 em condições laboratoriais. Estes resultados ajudarão a estabelecer os intervalos entre as liberações de parasitoides, visando o controle desta praga, quando ajustado com o conhecimento da sobrevivência dos parasitoides no campo e na infestação de pragas.

Ocorrência de mosca-branca em Annona squamosa no estado de São Paulo / Occurrence of whitefly on Annona squamosa in São Paulo State, Brazil

No Brasil, é restrito o conhecimento sobre distribuição geográfica e plantas hospedeiras de moscas-brancas (Hemiptera: Aleyrodidae), principalmente em plantas cultivadas. Nesta comunicação, é registrada a ocorrência de Aleurodicus mirabilis (Cockerell, 1898) em altas infestações em fruta-do-conde (Annona squamosa Linnaeus, 1753) no estado de São Paulo, Brasil.

In Brazil the knowledge about the geographical distribution and host plants of whiteflies (Hemiptera: Aleyrodidae) is limited, mainly on crops. In this communication, the occurrence of Aleurodicus mirabilis (Cockerell, 1898) in high infestations in custard apple (Annona squamosa Linnaeus, 1753) is recorded in the state of São Paulo, Brazil.

Releasing number of Telenomus remus (Nixon) (Hymenoptera: Platygastridae) against Spodoptera frugiperda Smith (Lepidoptera: Noctuidae) in corn, cotton and soybean / Número de Telenomus remus Nixon (Hymenoptera: Platygastridae) a ser liberado para controle de Spodoptera frugiperda Smith (Lepidoptera: Noctuidae) em milho, algodão e soja

Telenomus remus releasing numbers may vary depending on the crop, plant architecture and/or the plant phenological stage. Thus, we examined the number of parasitoids needed for effective pest control of Spodoptera frugiperda on corn, cotton and soybean. In all crops, the parasitism response in relation to increasing numbers of the parasitoids had a quadratic effect. In corn, the maximum parasitism observed was 99.8% and 96.8% at a parasitoid releasing number of 0.231 and 0.264 T. remus females per S. frugiperda egg at phenological stages V4 and V10, respectively. Differently, in cotton and soybean, the highest parasitim were recorded using the highest tested T. remus releasing numbers (0.297 parasitoid per S. frugiperda egg). In cotton, it was 77.8% and 73.1% at the vegetative and reproductive stages, respectively and in soybean, it was 77.3% and 54.4% also at the vegetative and reproductive stages. Thus, the appropriated T. remus releasing number might vary accordingly to the crop and plant phenological stage, being higher for soybean and cotton and lower for corn.

O número de Telenomus remus a ser liberado pode ser variável, dependendo de cada cultura, da arquitetura da planta e/ou do seu estágio fenológico. Assim, foi examinado o número de parasitoides necessários para obter o controle efetivo de Spodoptera frugiperda em milho, algodão e soja. Em todas as culturas, a resposta do parasitismo em relação ao número crescente de parasitoides teve um efeito quadrático. Em milho, o parasitismo máximo observado foi de 99,8% e 96,8% em um número de parasitoides liberados de 0,231 e 0,264 fêmeas de T. remus por ovo de S. frugiperda nos estádios fenológicos V4 e V10, respectivamente. Diferentemente, em algodão e soja, os maiores parasitismos foram verificados liberando o maior número de fêmeas de T. remus testados (0,297 fêmeas por ovos de S. frugiperda). Em algodão, foi 77,8% e 73,1% nos estágios vegetativo e reprodutivo, respectivamente e, em soja, foi 77,3% e 54,4% também nos estágios vegetativo e reprodutivo. Assim, o número apropriado de T. remus a ser liberado pode variar de acordo com a cultura e com o estágio fenológico da planta, sendo mais elevado para soja e algodão e mais baixo para milho.

Different timing of whitefly control and soybean yield / Controle da mosca-branca em diferentes momentos e a produtividade da soja

Trials were carried out in Paraúna, Goiás, Brazil, to evaluate the impact of whitefly on soybean yield. The experimental design was a randomized block, with four treatments and four replications (10m x 20m). The treatments were different levels of infestation, managed by applying insecticide at different timing; the control was kept free of insects by weekly insecticide spraying. The number of insects per leaflet was evaluated weekly, and at harvest the yield (kg ha-1) and the weight of 100 seeds (g) were recorded. The soybean was tolerant to whitefly, since only the treatment where nymphs per leaflet reached 136.31±26.60 (treatment without the use of insecticides) was sufficiently severe to cause yield loss. This loss was likely associated with the sooty mold, caused by the fungus Capnodium sp. that develops in the sugary secretion produced by the whitefly on the surface of plant leaves. Therefore, insecticides should only be sprayed when a whitefly infestation is sufficiently severe to trigger the growth of sooty mold. The relationship between insect number per leaf and the growth of sooty mold still needs to be determined for different soybean cultivars, as well as for different environmental conditions.

Experimentos foram conduzidos em Paraúna, Goiás, Brasil, avaliando o impacto da mosca-branca na produção de soja. O delineamento experimental foi em blocos ao acaso, com quatro tratamentos e quatro repetições (10m x 20m). Os tratamentos foram diferentes níveis de infestação, obtidos pela aplicação de inseticidas em diferentes momentos; a testemunha foi mantida livre do ataque da praga, aplicando-se inseticida semanalmente. O número de insetos por folíolo foi avaliado semanalmente e, na colheita, foi avaliada a produtividade (kg ha-1) e o peso de 100 sementes (g). A soja foi tolerante à mosca-branca, visto que apenas o tratamento em que as ninfas por folíolo atingiram a média de 136,31±26,60 (tratamento sem aplicação de inseticidas) foi severo o suficiente para causar perdas de produtividade. Essa perda foi provavelmente associada à formação de fumagina, causada pelo fungo Capnodium sp., que se desenvolve nas secreções açucaradas produzidas pela mosca-branca na superfície das folhas. Portanto, inseticidas precisam apenas ser aplicados quando a infestação de mosca-branca for severa o suficiente para propiciar a formação de fumagina. Entretanto, a relação entre o número de insetos por folíolo e a formação de fumagina ainda precisa ser determinada para diferentes cultivares, assim como para diferentes condições ambientais.

Soybean response to different injury levels at early developmental stages / Resposta da cultura da soja a diferentes intensidades de injúria nos estágios iniciais de desenvolvimento

This study evaluated the effects of different soybean injury levels at early growth stages of the plants. The experiments were carried out in two different growing seasons, using a randomized complete block design, with 11 treatments in the first and 10 treatments in the second season, and four replications. The 'BRS 133' soybean cultivar was used, and the injury levels tested were: 1-Control; 2-Removal of 1 cotyledon; 3-Removal of both cotyledons; 4-Removal of both cotyledons + 1 unifoliate leaf; 5-Removal of both cotyledons + both unifoliate leaves; 6-Removal of 1 unifoliate leaf; 7-removal of both unifoliate leaves; 8-Cut below unifoliate leaves; 9-Removal of trifoliate leaf sprouts; 10-Total defoliation; 11-Total defoliation + removal of apical bud (only in the first trial). Injury was manually imposed, and insecticides were applied weekly to prevent injury by insects. The results showed that the soybean yield was reduced only when the injury was severe enough to cause plant stand reductions as a consequence of plant death. This occurred for treatments 5, 10 and 11. Under the other treatments, the soybean plants were able to recover. These findings show that the recommended economic threshold of 30% defoliation to initiate pest control is safe, and should be accepted by growers.

Este estudo avaliou os efeitos de diferentes níveis de injúria nos estádios iniciais de desenvolvimento das plantas de soja. Os experimentos foram realizados em duas diferentes safras agrícolas em delineamento de blocos completos casualizados, com 11 tratamentos na primeira e 10 tratamentos na segunda safra, e quatro repetições. A cultivar utilizada foi a 'BRS 133' e os níveis de injúria foram: 1-Testemunha; 2-Remoção de 1 cotilédone; 3-Remoção de ambos os cotilédones; 4-Remoção de ambos os cotilédones + 1 folha unifoliolada; 5-Remoção de ambos cotilédones + ambas as folhas unifolioladas; 6-Remoção de 1 folha unifoliolada; 7-Remoção de ambas as folhas unifolioladas; 8-Corte abaixo das folhas unifoliadas; 9-Remoção do broto das folhas trifolioladas; 10-Desfolha total; 11-Desfolha total + remoção da gema apical (apenas no primeiro ensaio). A injúria foi realizada manualmente e inseticidas foram aplicados semanalmente para impedir injúria por insetos. Os resultados evidenciaram que a produção de soja foi reduzida somente quando a injúria foi severa o suficiente para provocar a redução do estande em consequência da morte de plantas. Isso ocorreu nos tratamentos 5, 10 e 11. Nos demais tratamentos, as plantas foram capazes de se recuperar, o que comprova que o nível de ação de 30% de desfolha que é recomendado para iniciar o controle é seguro e deve ser respeitado pelos sojicultores.

Preferência hospedeira do parasitoide de ovos Trichogramma pretiosum / Host preference of the egg parasitoid Trichogramma pretiosum

O sucesso das liberações de Trichogramma spp. depende basicamente do conhecimento das características bioecológicas do parasitoide e da sua interação com o hospedeiro alvo. Assim, o objetivo deste trabalho foi avaliar a preferência hospedeira de T. pretiosum entre os ovos de S. frugiperda, S. albula, S. eridania, A. gemmatalis, P. includens, D. saccharalis e A. kuehniella. Para os testes de preferência, foram instaladas arenas com garrafas de polietileno e, em cada uma delas, foi colocada uma cartela com ovos de duas espécies de hospedeiros e uma fêmea do parasitoide por 24 horas. Os parâmetros avaliados foram o parasitismo ( por cento) e a emergência ( por cento). As fêmeas de T. pretiosum apresentaram preferência pelos ovos de A. kuehniella. No entanto, nos ensaios com A. gemmatalis X P. includens e D. saccharalis X S. frugiperda, não ocorreram diferenças no parasitismo. Assim, pode-se afirmar que, nos teste de livre escolha, na ausência do hospedeiro em que os parasitoides foram multiplicados (A. kuehniella), as fêmeas não apresentaram preferência ao parasitismo, o que indica a existência de condicionamento pré-imaginal do parasitoide. Os resultados da viabilidade dos ovos parasitados por T. pretiosum variaram entre os diferentes hospedeiros testados.

The success of Trichogramma spp. releases in biological control programs relies upon the knowledge of the parasitoid bio-ecological characteristics and the parasitoid interaction with the target pest. Therefore, this research aimed to evaluate T. pretiosum host preference among eggs of S. frugiperda, S. albula, S. eridania, A. gemmatalis, P. includens, D. saccharalis and A. kuehniella. Polyethylene cages were set to test host preference of T. pretiosum comparing each two groups of host species. The evaluated parameter was parasitism ( percent) and parasitoid emergence ( percent). T. pretiosum females parasitized preferably A. kuehniella eggs. However, in the bioassay with A. gemmatalis X P. includens and D. saccharalis X S. frugiperda there was no difference in the parasitism. Then, in the free choice test, in the absence of the host in which the parasitoid was reared (A. kuehniella), T. pretiosum shows no host preference indicating the existence of pre-imaginal conditioning acquired during larval development. The parasitism viability results were variable among the different tested hosts.

Interaction between Telenomus remus and Trichogramma pretiosum in the management of Spodoptera spp.

Interaction betweeen Telenomus remus and Trichogramma pretiosum in the management of Spodoptera spp. The use of egg parasitoids is a promising strategy for Integrated Pest Management (IPM), but different species of parasitoids have greater or lesser control efficiency, depending on the pest species. Recently, not only Anticarsia gemmatalis and Pseudoplusia includens but also Spodoptera cosmioides and S. eridania have been among the key Lepidoptera larvae attacking soybeans. This study evaluated the combination of Telenomus remus and Trichogramma pretiosum for parasitism of eggs of the Spodoptera complex, for better control efficiency and broader spectrum of action among the key pests of soybeans. The experiment was carried out under controlled environmental conditions (25 ± 2ºC; 70 ± 10 percent RH; and 14 h photophase) in a completely randomized experimental design with seven treatments and 10 replicates with S. frugiperda, S. cosmioides and S. eridania eggs. Each replicate consisted of one egg mass of each Spodoptera species, with approximately 100 eggs offered to the parasitoids. The treatments were: 1) 10 females of T. pretiosum; 2) nine females of T. pretiosum and one female of T. remus; 3) eight females of T. pretiosum and two females of T. remus; 4) seven females of T. pretiosum and three females of T. remus; 5) six females of T. pretiosum and four females of T. remus; 6) five females of T. pretiosum and five females of T. remus, and 7) 10 females of T. remus. The parameter evaluated was the percentage of parasitized eggs. Results showed that treatments combining both parasitoid species with only 1 T. remus for each 9 T. pretiosum (10 percent) and only 2 T. remus for each 8 T. pretiosum (20 percent) were enough to significantly increase the parasitism observed on eggs of S. cosmioides and S. frugiperda, respectively. This association of T. pretiosum and T. remus in different proportions is very promising for biological control in IPM programs because it provides wide spectrum of control.

Interação de Telenomus remus e Trichogramma pretiosum no manejo de Spodoptera spp. O uso de parasitóides de ovos é uma estratégia promissora dentro do manejo integrado de pragas (MIP), mas diferentes espécies de parasitóides têm maior ou menor eficiência dependendo da espécie praga. Recentemente, não apenas Anticarsia gemmatalis e Pseudoplusia includens, mas também Spodoptera cosmioides e S. eridania estão entre as principais larvas de Lepidoptera que estão atacando a cultura da soja. Assim, este trabalho avaliou a possibilidade do uso associado de Telenomus remus e Trichogramma pretiosum no controle de ovos do complexo Spodoptera, objetivando uma maior eficiência de parasitismo com um maior espectro de ação entre as pragas-chave desta cultura. O experimento foi conduzido em condições controladas (25 ± 2ºC; 70 ± 10 por cento e fotofase de 14 h) no delineamento inteiramente casualizado com 7 tratamentos e 10 repetições e ovos de S. frugiperda, S. cosmioides e S. eridania. Para cada repetição foi oferecida aos parasitóides uma postura de cada uma das espécies de Spodoptera, com aproximadamente 100 ovos. As diferentes proporções dos parasitóides (tratamentos) avaliadas foram: 1) dez fêmeas de T. pretiosum 2) nove fêmeas de T. pretiosum e uma fêmea de T. remus 3) oito fêmeas de T. pretiosum e duas fêmeas de T. remus 4) sete fêmeas de T. pretiosum e três fêmeas de T. remus 5) seis fêmeas de T. pretiosum e quatro fêmeas de T. remus 6) cinco fêmeas de T. pretiosum e cinco fêmeas de T. remus 7) dez fêmeas de T. remus. O parâmetro avaliado foi à porcentagem de ovos parasitados. Os resultados mostraram que tratamentos combinando ambas as espécies de parasitóides com apenas 1 T. remus para cada 9 T. pretiosum (10 por cento) e apenas 2 T. remus para cada 8 T. pretiosum (20 por cento) foram suficientes para aumentar significativamente o parasitismo observado em ovos de S. cosmioides e S. frugiperda, respectivamente. Esta associação de T. pretiosum e T. remus em diferentes proporções é bastante promissora para utilização em programas de controle biológico dentro do MIP visto que poderá fornecer um bom espectro de controle.

Host preference of the egg parasitoids Telenomus remus and Trichogramma pretiosum in laboratory

Host preference of the egg parasitoids Telenomus remus and Trichogramma pretiosum in laboratory. This research aimed to evaluate the host preference of the egg parasitoids Telenomus remus and Trichogramma pretiosum. Trials were carried out in laboratory, under controlled environmental conditions (25 ± 2ºC temperature; 70 ± 10 percent RH; and 14 h photophase). The parasitoid searching behavior was evaluated based on the distribution ( percent) of eggs parasitized by each parasitoid, on egg masses of each host species. Results showed the host preference of T. remus by Spodoptera cosmioides eggs. T. pretiosum, reared in A. gemmatalis eggs, choose to parasitize always eggs of the host where the parasitoid had been reared. The egg preference was not observed when T. pretiosum was reared in S. frugiperda eggs. These results show that, in general, host preference of T. remus is less influenced by the host where it is developed than T. pretiosum. Host preference is an important parameter for biological control programs because more than one pest species may occur in the field, different from those where they were reared in the laboratory.

Preferência hospedeira dos parasitoides de ovos Telenomus remus e Trichogramma pretiosum em laboratório. Este trabalho objetivou avaliar a preferência hospedeira dos parasitóides de ovos Telenomus remus e Trichogramma pretiosum. Os experimentos foram conduzidos em laboratório, sob condições controladas (temperatura de 25 ± 2ºC; umidade relativa de 70 ± 10 por cento; e fotofase de 14 horas). O comportamento de busca dos parasitóides foi avaliado através da distribuição ( por cento) de ovos parasitados por espécie de parasitóide, em massas de ovos de cada hospedeiro na combinação estudada. Os resultados mostraram que T. remus preferiu parasitar ovos de S. cosmioides. T. pretiosum, criados em ovos de A. gemmatalis, preferiu parasitar sempre os ovos dos hospedeiros nos quais foram multiplicados. Essa preferência não foi observada quando T. pretiosum foi multiplicado em ovos de S. frugiperda. Esses resultados mostram que, em geral, a preferência hospedeira de T. remus é menos influenciada em relação a T. pretiosum pelo hospedeiro em que o parasitóide se desenvolveu. A preferência hospedeira é um importante parâmetro a ser considerado em programas de controle biológico porque em condições de campo mais de uma espécie praga pode estar presente, diferente daquela em que foi criado em laboratório.

Lepidopteran larva consumption of soybean foliage: basis for developing multiple-species economic thresholds for pest management decisions.

BACKGROUND: Defoliation by Anticarsia gemmatalis (Hübner), Pseudoplusia includens (Walker), Spodoptera eridania (Cramer), S. cosmioides (Walker) and S. frugiperda (JE Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) was evaluated in four soybean genotypes. A multiple-species economic threshold (ET), based upon the species' feeding capacity, is proposed with the aim of improving growers' management decisions on when to initiate control measures for the species complex. RESULTS: Consumption by A. gemmatalis, S. cosmioides or S. eridania on different genotypes was similar. The highest consumption of P. includens was 92.7 cm(2) on Codetec 219RR; that of S. frugiperda was 118 cm(2) on Codetec 219RR and 115.1 cm(2) on MSoy 8787RR. The insect injury equivalent for S. cosmoides, calculated on the basis of insect consumption, was double the standard consumption by A. gemmatalis, and statistically different from the other species tested, which were similar to each other. CONCLUSIONS: As S. cosmioides always defoliated nearly twice the leaf area of the other species, the injury equivalent would be 2 for this lepidopteran species and 1 for the other species. The recommended multiple-species ET to trigger the beginning of insect control would then be 20 insect equivalents per linear metre.

Biological characteristics and parasitism capacity of Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera, Trichogrammatidae) on eggs of Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera, Noctuidae) / Características biológicas e capacidade de parasitismo de Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera, Trichogrammatidae) em ovos de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidóptera, Noctuidae)

This study aimed at evaluating the biological characteristics and the capacity of parasitism of a Trichogramma pretiosum Riley, 1869 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) strain (T. pretiosum RV) collected in Rio Verde County, State of Goiás, Brazil. The study was carried out on eggs of Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera, Noctuidae) and conducted under controlled environmental conditions at different constant temperatures. The biological parameters determined were: developmental time (egg-adult; days); emergence ( percent); sex ratio; number of progeny/egg; number of generation/year; thermal constant (K); temperature threshold (Tb); daily number of parasitized eggs; cumulative parasitism ( percent); total number of eggs parasitized by T. pretiosum; and female longevity. To study the T. pretiosum parasitism capacity, 20 S. frugiperda eggs (< 24 h old) were placed into 8.0 cm x 2.0 cm glass vials containing one female (< 24 h old) each. Trials were carried out in a completely randomized experimental design, with 20 replications at each temperature. The environmental chambers (BOD type) were set at 18ºC, 20ºC, 22ºC, 25ºC, 28ºC and 32ºC ± 1ºC, 70 ±10 percent relative humidity, and 14/10 h (L:D) photoperiod. The eggs of S. frugiperda were replaced daily until parasitoid death. Results have shown an inverse correlation between developmental time and temperature, with statistically significant differences among means, except at 25ºC and 28ºC (10 days). Parasitoid emergence ( percent) was also influenced by temperature. The lowest percent emergence was observed at 32ºC, and the highest ones at 18ºC and 20ºC temperatures. The temperature did not affect T. pretiosum sex ratio and number of parasitoids per egg, thus allowing changes in the temperature to control insect mass production in the laboratory to meet the needs for field releases.

O objetivo deste estudo foi avaliar as características biológicas e a capacidade de parasitismo de uma linhagem de Trichogramma pretiosum Riley, 1869 (Hymenoptera, Trichogrammatidae), coletada em Rio Verde, Goiás, Brasil (T. pretiosum RV). O estudo foi feito com ovos de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidóptera, Noctuidae) e conduzido sob condições ambientais controladas e em diferentes temperaturas constantes. Os parâmetros biológicos determinados foram: período de desenvolvimento (ovo-adulto; dias); emergência ( por cento); razão sexual; número de progênie/ovo; número de gerações/ano; constante térmica (K); temperatura base (Tb); número de ovos parasitados diariamente; parasitismo acumulado ( por cento); número total de ovos parasitados por fêmea de T. pretiosum; e longevidade das fêmeas. Para estudar a capacidade de parasitismo de T. pretiosum, 20 ovos de S. frugiperda (< 24 h de idade) foram colocados em tubos de vidro (8,0 x 2,0 cm) contendo uma fêmea (< 24 h de idade) cada. Os experimentos foram conduzidos em delineamento experimental inteiramente casualizado, com 20 repetições por temperatura. As BODs foram reguladas para temperaturas constantes de 18ºC, 20ºC, 22ºC, 25ºC, 28ºC e 32ºC, umidade relativa de 70 ±10 por cento e fotoperíodo de 14/10 h (L:E). Os ovos de S. frugiperda foram substituídos diariamente até a morte do parasitóide. Os resultados mostraram uma relação inversa entre o tempo de desenvolvimento e a temperatura, com médias apresentado diferenças estatisticamente significativas entre si, com exceção das temperaturas de 25ºC e 28ºC (10 dias). A emergência do parasitóide ( por cento) também foi influenciada pela temperatura. A menor porcentagem de emergência foi observada a 32ºC e a maior nas temperaturas de 18ºC e 20ºC. A temperatura não alterou a razão sexual nem o número de parasitóides por ovo, permitindo mudanças na temperatura para controlar a produção de insetos em laboratório, com o fim de atender ...

Parasitism capacity of Telenomus remus Nixon (Hymenoptera: Scelionidae) on Spodoptera frugiperda (Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) eggs

This work studied the parasitism capacity of Telenomus remus Nixon (Hymenoptera: Scelionidae) on Spodoptera frugiperda (Smith) (Hymenoptera: Scelionidae) eggs at 15, 20, 25, 28, 31, and 35°C, aiming to use this natural enemy in biological control programs in crops where S. frugiperda was considered pest. The parasitism during the first 24 h was 60.90, 81.65, 121.05, 117.55 and 108.55 parasited eggs per female from egg masses of approximately 150 eggs, at 15, 20, 25, 28 and 31°C, respectively. Females of T. remus reached parasitism higher than 80 percent at 15, 20, 25, 28 and 31ºC at 5, 27, 8, 2, and 2 days, respectively. At 35ºC, there was no parasitism. The highest parasitism rates occurred at 20, 25, 28 and 31°C. T. remus female longevity varied from 15.7 to 7.7 days from 15 to 31°C. The highest tested temperature (35°C) was inappropriate for T. remus development. At that temperature, female longevity was greatly reduced (1.7±0.02) and egg viability was null. All T. remus survival curves were of type I, which showed an increase in mortality rate with time.

Este trabalho estudou a capacidade de parasitismo de Telenomus remus Nixon (Hymenoptera: Scelionidae) em ovos de Spodoptera frugiperda (Smith) (Hymenoptera: Scelionidae) nas temperaturas de 15, 20, 25, 28, 31 e 35ºC objetivando usar esse inimigo natural em programas de controle biológico em culturas onde S. frugiperda é considerada praga. O parasitismo ocorrido nas primeiras 24 h foi de 60,90; 81,65; 121,05; 117,55 e 108,55 ovos parasitados por fêmea em massas ovos com aproximadamente 150 ovos, nas temperaturas de 15, 20, 25, 28 e 31ºC. Fêmeas de T. remus causaram mais de 80 por cento do parasitismo dos ovos nas temperaturas de 15, 20, 25, 28 e 31ºC aos 5, 27, 8, 2 e 2 dias, respectivamente. Na temperatura de 35ºC não houve parasitismo. As maiores taxas de parasitismo ocorreram nas temperaturas de 20, 25, 28 e 31ºC. A longevidade média de fêmeas de T. remus nas temperaturas compreendidas entre 15 e 31ºC variou de 15,5 a 7,7 dias. A temperatura máxima testada (35ºC) foi inadequada ao desenvolvimento de T. remus, sendo que nessa temperatura as fêmeas apresentaram longevidade bastante reduzida (1,7±0,02 dia) e não houve emergência de adultos. Todas as curvas de sobrevivência para T. remus foram do tipo I o que mostram que para todas as temperaturas há um aumento da taxa de mortalidade com o tempo.

Seletividade de diferentes agrotóxicos usados na cultura da soja ao parasitoide de ovos Telenomus remus / Selectivity of different pesticides used in soybean to the eggs parasitoid Telenomus remus

A preservação dos agentes de controle biológico no agroecossistema é indispensável para o sucesso do manejo integrado de pragas. Entretanto, o controle químico de pragas ainda é indispensável em diversas culturas. Nesse contexto, a seletividade dos agrotóxicos aos inimigos naturais deve ser sempre considerada na escolha do melhor produto. Portanto, este estudo verificou o impacto causado por diferentes agrotóxicos na emergência do parasitoide de ovos Telenomus remus Nixon (Hymenoptera: Scelionidae), quando aplicados nas fases de larva e pupa (posturas de 100 a 150 ovos de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) seis e 10 dias após o parasitismo, respectivamente). Três ensaios, com 11 tratamentos e cinco repetições, foram conduzidos em laboratório com inseticidas, fungicidas e herbicidas, respectivamente. Cada ensaio foi conduzido com 10 tratamentos de agrotóxicos e água como testemunha seletiva. Todos os produtos fitossanitários foram testados nas doses utilizadas na cultura da soja. Ovos de S. frugiperda parasitados por T. remus foram imersos nos tratamentos por cinco segundos e, após secagem total, foram acondicionados em sacos plásticos até a emergência dos adultos dos parasitoides. A viabilidade do parasitismo foi avaliada, e a redução na emergência dos parasitoides foi classificada segundo as normas da International Organization for Biological Control (IOBC). Os resultados mostraram que os inseticidas do grupo dos reguladores de crescimento, como o flufenoxurom, diflubenzurom e metoxifenozido e também os inseticidas imidacloprido + beta-ciflutrina e acefato, foram seletivos às fases imaturas do parasitoide. Espinosade foi classificado como inócuo para larvas de T. remus. Gama-cialotrina foi levemente nocivo para larvas e inócuo para pupas. Bifentrina e clorpirifós foram, respectivamente, levemente nocivo e nocivo para ambas as fases de desenvolvimento de T. remus. Com relação aos herbicidas testados, 2,4-D, S-metolacloro, ...

Biological control agent preservation is crucial to the integrated pest management success. However, chemical control is yet useful for crop production. Thus, pesticide selectivity to beneficial insects is a feature that must always be taken into account in order to choose the best chemical. Therefore, this research studied the impact caused by different pesticides in the egg parasitoid, Telenomus remus Nixon (Hymenoptera: Scelionidae) emergence, when sprayed on the larvae and pupae stage (Egg masses from 100 to 150 eggs of Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) six and ten days after the parasitism, respectively). Three trials, with 11 treatments and 5 repetitions, were carried out in the laboratory with insecticides, fungicides and herbicides. Each test was carried out with 10 treatments of chemicals and water as control. All chemicals were tested at rates used in soybean crops. Eggs of S. frugiperda parasitized by T. remus, were immersed in the treatments for five seconds. After completely dry, they were placed in plastic bags until the emergence of adults of parasitoids. The viability of parasitism was evaluated and the reduction in the emergence of the parasitoids classified according to the rules of the International Organization for Biological Control (IOBC). The results showed that the insect growth-regulating (IGR) insecticides flufenoxuron, diflubenzuron, methoxyfenozide as well as the insecticides imidacloprid + beta-cyfluthrin and acephate were harmless to the parasitoid immature stages . Spinosad was classified as harmless for larvae of T. remus. Gama-cyhalothrin was slightly harmful to larvae and harmless to pupa of T. remus. Bifenthrin and chlorpyrifos were, respectively, slightly harmful and harmful to both stages of development of T. remus development. Regarding to the tested herbicides, 2,4-D, s-metolachlor, flumioxazin, paraquat dichloride + diuron, paraquat dichloride and glyphosate (Roundup Transorb®) ...

Adult feeding and mating effects on the biological potential and parasitism of Trichogramma pretiosum and T. acacioi (Hym.: Trichogrammatidae)

This work was carried out to study the effects of adult feeding and mating on the biological potential and parasitism of Trichogramma pretiosum and T. acacioi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) to improve their use in biological control programs. Both species presented higher parasitism and longevity whenever adults were fed. Fed and unmated T. pretiosum females led to low parasitism whereas T. acacioi females did not present parasitism whatsoever. Egg viability of T. pretiosum was similar for fed and mated individuals, but T acacioi showed lower values for this parameter when unfed and without mating. Unmated females produced only males while mated ones had more than 60 percent female descendents for both Trichogramma species. Therefore, mated and fed female parasitoids should be released in crop systems to increase the biological control.

Os efeitos do acasalamento e alimentação no potencial biológico e parasitismo de Trichogramma pretiosum e Trichogramma acacioi (Hymenoptera: Trichogrammatidae), foram estudados objetivando-se aprimorar o uso dessas espécies no controle biológico. O parasitismo e longevidade dos adultos de ambas as espécies foram maiores para fêmeas alimentadas e o parasitismo foi nulo e baixo para fêmeas acasaladas e não-alimentadas de T. acacioi e T. pretiosum, respectivamente. A viabilidade de ovos parasitados por T. pretiosum foi semelhante entre os tratamentos, mas para T. acacioi houve uma menor viabilidade do parasitismo realizado por fêmeas sem acasalamento e sem alimento. Descendentes de T. pretiosum e T. acacioi sem acasalamento produziram apenas machos, enquanto fêmeas acasaladas tiveram mais de 60 por cento dos descentes fêmeas para as duas espécies de Trichogramma. Portanto, fêmeas acasaladas e alimentadas devem ser liberadas para o controle biológico.

Photosynthetic response of soybean to twospotted spider mite (Acari: Tetranychydae) injury

The twospotted spider mite Tetranychus urticae Koch is a common pest on soybean plants. To clarify plant-arthropod interaction on mite-soybean system, leaf fluorescence, photosynthetic responses to variable carbon dioxide levels, and chlorophyll content were evaluated. Significant photosynthetic rate reduction was observed due to stomatal limitation. Stomatal closure was the major plant physiological response. As a consequence, there was reduction in photosynthetic rates. Surprisingly, plants did not show chlorophyll content reduction associated with photosynthetic impairment. No differences in fluorescence data indicate that T. urticae injury did not impair the function of light harvesting and photoelectron transport. These results showed that T. urticae could be a serious pest of soybean even on lower infestation, at least when photosynthesis was determinant to yield.

O ácaro-rajado, Tetranychus urticae Koch é uma praga comum em plantas de soja. Para elucidar a interação entre o artrópode e a planta no sistema soja-ácaro, a fluorescência, as respostas fotossintéticas em diferentes concentrações internas de CO2 e o conteúdo de clorofila foram avaliados. Observou-se redução na capacidade fotossintética das plantas infestadas e o fechamento dos estômatos foi a principal causa dessa redução. As plantas infestadas não mostraram redução no conteúdo de clorofila. Também, nenhuma diferença foi encontrada na leitura de fluorescência, o que mostra que a injúria causada pelo ácaro não prejudica a coleta de luz nem o transporte de elétrons. Estes resultados mostram que T. urticae pode ser uma praga séria na cultura da soja mesmo em baixas infestações, principalmente nas situações em que a fotossíntese é fator determinante na produção.

Trichogramma acacioi (Hymenoptera, Trichogrammatidae) parasitism capacity at different temperatures and factitious hosts / Capacidade de parasitismo de Trichogramma acacioi em diferentes temperaturas e hospedeiros alternativos

It was studied the parasitism capacity of Trichogramma acacioi on Anagasta kuehniella and Sitotroga cerealella eggs at different temperatures (15, 20, 25, 30 and 35 ± 1ºC). The parasitism of T. acacioi varied with temperature and host. The highest parasitism (³80 percent) were observed during the first days after emergence in both hosts, at all tested temperatures. The accumulated parasitism varied with both host and temperature, being higher on A. kuehniella at 20ºC, what shows good parasitoid species adaptation to this temperature. Thus, we conclude that the best host and best temperature to be used at mass-rearing of T. acacioi is A. kuehniella and 20ºC, respectively. Moreover, this Trichogramma species has great potential to be used in field releases at regions where average temperature is around 20ºC.

Foi estudada a capacidade de parasitismo de Trichogramma acacioi em ovos de Anagasta kuehniella e Sitotroga cerealella em diferentes temperaturas (15, 20, 25, 30 e 35 ± 1ºC). O parasitismo de T. acacioi variou com a temperatura e hospedeiro. O maior parasitismo (³80 por cento) foi observado durante os primeiros dias após a emergência, em ambos hospedeiros e em todas as temperaturas estudadas. O parasitismo acumulado variou nas diferentes temperaturas e hospedeiros, sendo maior em A. kuehniella a 20ºC, o que mostra uma boa adaptação da espécie do parasitóide a essa temperatura. Assim, concluímos que o melhor hospedeiro alternativo e melhor temperatura para serem usadas em criações massais de T. acacioi é a A. kuehniella e 20ºC, respectivamente. Ainda, esta espécie de Trichogramma tem grande potencial para ser usada em liberações de campo em regiões onde a temperatura média está em torno de 20ºC.

Effects of pesticides used in soybean crops to the egg parasitoid Trichogramma pretiosum / Efeitos dos agroquímicos utilizados na cultura da soja ao parasitóide de ovos Trichogramma pretiosum

This research aimed to study the effects of different insecticides, herbicides and fungicides on eggs, larvae and pupae of Trichogramma pretiosum. The results showed that studied pesticides had different impact on T. pretiosum. Esfenvalerate 7.5 and spinosad 24.0 grams ha-1 were classified as harmfull (class 4) while clorfluazuron 10.0, methoxyfenozide 19.2, lactofen 165.0, fomesafen 250.0, fluazifop 125.0, glyphosate 960.0 (Gliz® and Roundup Transorb®), azoxistrobin + ciproconazol 60.0 + 24.0, azoxistrobin 50.0 and myclobutanil 125.0 grams ha-1 were chemicals classified as harmless to all imature T. pretiosum stages. All the other chemicals evaluated had different impact on T. pretiosum being classified from harmless (class 1) to harmful (class 4) varying the impact accordingly to the different parasitoid stage. Then, less noxious products should be chosen whenever possible to be used in a soybean IPM program.

Este trabalho teve como objetivo estudar os efeitos de diferentes inseticidas, herbicidas e fungicidas em ovos, larvas e pupas de Trichogramma pretiosum. Os resultados mostraram que os pesticidas estudados tiveram efeitos diferentes sobre T. pretiosum. Esfenvalerato 7,5 e espinosade 24,0 gramas ha-1 foram classificados como nocivos (classe 4), enquanto que clorfluazurom 10,0, metoxifenozida 19,2, lactofem 165,0, fomesafem 250,0, fluazifope 125,0, glifosato 960,0 (Gliz® e Roundup Transorb®), azoxistrobina + ciproconazole 60,0 + 24,0, azoxistrobina 50,0 e miclobutanil 125,0 gramas ha-1 foram classificados como seletivos (classe 1) para todas as fases imaturas de T. pretiosum. Todos os demais agroquímicos avaliados tiveram diferentes efeitos em T. pretiosum, sendo classificados de seletivo (classe 1) a nocivo (classe 4), variando o impacto de acordo com as diferentes fases do parasitóide. Portanto, produtos menos nocivos aos inimigos naturais devem ser escolhidos, sempre que possível, para serem usados em um programa de MIP-soja.