Toxoplasma gondii in cetaceans of Brazil: a histopathological and immunohistochemical survey / Toxoplasma gondii em cetáceos do Brasil: estudo histopatológico e imuno-histoquímico

Toxoplasmosis is a parasitic disease caused by the protozoan Toxoplasma gondii. In cetaceans, T. gondii infection is a significant cause of morbidity and mortality. Despite the worldwide range and broad cetacean host record of T. gondii infection, there is limited information on toxoplasmosis in cetaceans from the Southern hemisphere. We investigated the occurrence of T. gondii by histopathology and immunohistochemistry in tissue samples of 185 animals comprising 20 different cetacean species from Brazil. Three out of 185 (1.6%) animals presented T. gondii-associated lesions: a captive killer whale Orcinus orca, a free-ranging common bottlenose dolphin Tursiops truncatus and a free-ranging Guiana dolphin Sotalia guianensis. The main lesions observed in these animals were necrotizing hepatitis, adrenalitis and lymphadenitis associated with protozoal cysts or extracellular tachyzoites presenting immunolabeling with anti-T. gondii antibodies. This study widens the spectrum of species and the geographic range of this agent in Brazil, and provides the first reports of T. gondii infection in a captive killer whale and in a free-ranging common bottlenose dolphin in South America.(AU)

Toxoplasmose é uma doença parasitária causada pelo protozoário Toxoplasma gondii. A infecção por T. gondii é uma causa significativa de morbidade e mortalidade, nos cetáceos. Apesar da abrangência mundial e amplo registro de espécies de cetáceos infectadas por T. gondii, informações sobre toxoplasmose em cetáceos do hemisfério sul são limitadas. Neste estudo pesquisou-se por meio de histopatologia e imuno-histoquímica a ocorrência de T. gondii em amostras de tecido de 185 animais, compreendendo 20 diferentes espécies de cetáceos que ocorrem no Brasil. Três dos 185 (1,6%) animais apresentaram lesões associadas a T. gondii: uma orca Orcinus orca mantida em cativeiro, um golfinho-nariz-de-garrafa Tursiops truncatus e um boto-cinza Sotalia guianensis de vida livre. As principais lesões observadas nesses animais foram hepatite, adrenalite e linfadenite necrotizantes associadas a cistos protozoários ou taquizoítos extracelulares, marcados com anticorpos anti-T. gondii. O presente estudo amplia o espectro de espécies susceptíveis a esse agente e o seu alcance geográfico no Brasil, fornecendo o primeiro relato da infecção por T. gondii em uma orca mantida em cativeiro e em um golfinho-nariz-de-garrafa de vida livre na América do Sul.(AU)

Prey consumed by Guiana dolphin Sotalia guianensis (Cetacea, Delphinidae) and franciscana dolphin Pontoporia blainvillei (Cetacea, Pontoporiidae) in an estuarine environment in southern Brazil

The present study provides information about the diet of sympatric populations of small cetaceans in the Babitonga Bay estuary. This is the first study on the diet of these species in direct sympatry. The stomach contents of seven Guiana dolphins Sotalia guianensis and eight franciscanas Pontoporia blainvillei were analyzed. The prey of both cetaceans was mostly teleost fishes, followed by cephalopods. We identified 13 teleost fishes as part of the diet of the franciscanas, and 20 as part of the diet of Guiana dolphins. Lolliguncula brevis was the only cephalopod recorded, and was the most important prey for both cetaceans. Stellifer rastrifer and Gobionellus oceanicus were also important for franciscana, so as Mugil curema and Micropogonias furnieri were important for Guiana dolphins. Stellifer rastrifer and Cetengraulis edentulus were the fishes with the highest frequency of occurrence for franciscana (50%), while Achirus lineatus, C. edentulus, S. brasiliensis, Cynoscion leiarchus, M. furnieri, M. curema, Diapterus rhombeus, Eugerres brasilianus and G. oceanicus showed 28.6% of frequency of occurrence for Guiana dolphins. Franciscanas captured greater cephalopods than the Guiana dolphins in both total length (z= -3.38; n= 40; p 0.05) and biomass (z = -2.46; n = 40; p 0.05). All of the prey species identified occur inside the estuary, which represents a safe habitat against predators and food availability, reinforcing the importance of the Babitonga Bay for these cetacean populations.

O presente estudo fornece informações sobre a dieta de populações simpátricas de pequenos cetáceos no estuário da Baía da Babitonga. Este é o primeiro estudo sobre a dieta destas espécies em simpatria direta. Foi analisado o conteúdo estomacal de sete botos-cinza Sotalia guianensis e oito toninhas Pontoporia blainvillei. As presas de ambos cetáceos foram principalmente peixes teleósteos, seguida de cefalópodes. Foram identificadas 13 espécies de peixes teleósteos como parte da dieta de toninhas e 20 como parte da dieta de botos-cinza. Lolliguncula brevis foi o único cefalópode registrado e foi a presa mais importante para ambos cetáceos. Stellifer rastrifer e Gobionellus oceanicus foram também importantes para a toninha, assim como Mugil curema e Micropogonias furnieri foram importantes para os botos-cinza. Stellifer rastrifer e Cetengraulis edentulus foram as espécies de peixes com maior frequencia de ocorrência para a toninha (50%), enquanto Achirus lineatus, C. edentulus, S. brasiliensis, Cynoscion leiarchus, M. furnieri, M. curema, Diapterus rhombeus, Eugerres brasilianus e G. oceanicus apresentaram 28,6 % de frequência de ocorrência para os botos-cinza. As toninhas capturaram cefalópodes maiores do que os botos-cinza, tanto em comprimento total (z= -3,38; n= 40; p 0,05) como em biomassa (z = -2,46; n = 40; p 0,05). Todas as espécies de presas identificadas ocorrem no interior do estuário, que representa um habitat seguro contra a ação de predadores com disponibilidade de presas, reforçando a importância da Baía da Babitonga para estas populações de cetáceos.

Prey consumed by Guiana dolphin Sotalia guianensis (Cetacea, Delphinidae) and franciscana dolphin Pontoporia blainvillei (Cetacea, Pontoporiidae) in an estuarine environment in southern Brazil

The present study provides information about the diet of sympatric populations of small cetaceans in the Babitonga Bay estuary. This is the first study on the diet of these species in direct sympatry. The stomach contents of seven Guiana dolphins Sotalia guianensis and eight franciscanas Pontoporia blainvillei were analyzed. The prey of both cetaceans was mostly teleost fishes, followed by cephalopods. We identified 13 teleost fishes as part of the diet of the franciscanas, and 20 as part of the diet of Guiana dolphins. Lolliguncula brevis was the only cephalopod recorded, and was the most important prey for both cetaceans. Stellifer rastrifer and Gobionellus oceanicus were also important for franciscana, so as Mugil curema and Micropogonias furnieri were important for Guiana dolphins. Stellifer rastrifer and Cetengraulis edentulus were the fishes with the highest frequency of occurrence for franciscana (50%), while Achirus lineatus, C. edentulus, S. brasiliensis, Cynoscion leiarchus, M. furnieri, M. curema, Diapterus rhombeus, Eugerres brasilianus and G. oceanicus showed 28.6% of frequency of occurrence for Guiana dolphins. Franciscanas captured greater cephalopods than the Guiana dolphins in both total length (z= -3.38; n= 40; p 0.05) and biomass (z = -2.46; n = 40; p 0.05). All of the prey species identified occur inside the estuary, which represents a safe habitat against predators and food availability, reinforcing the importance of the Babitonga Bay for these cetacean populations.

O presente estudo fornece informações sobre a dieta de populações simpátricas de pequenos cetáceos no estuário da Baía da Babitonga. Este é o primeiro estudo sobre a dieta destas espécies em simpatria direta. Foi analisado o conteúdo estomacal de sete botos-cinza Sotalia guianensis e oito toninhas Pontoporia blainvillei. As presas de ambos cetáceos foram principalmente peixes teleósteos, seguida de cefalópodes. Foram identificadas 13 espécies de peixes teleósteos como parte da dieta de toninhas e 20 como parte da dieta de botos-cinza. Lolliguncula brevis foi o único cefalópode registrado e foi a presa mais importante para ambos cetáceos. Stellifer rastrifer e Gobionellus oceanicus foram também importantes para a toninha, assim como Mugil curema e Micropogonias furnieri foram importantes para os botos-cinza. Stellifer rastrifer e Cetengraulis edentulus foram as espécies de peixes com maior frequencia de ocorrência para a toninha (50%), enquanto Achirus lineatus, C. edentulus, S. brasiliensis, Cynoscion leiarchus, M. furnieri, M. curema, Diapterus rhombeus, Eugerres brasilianus e G. oceanicus apresentaram 28,6 % de frequência de ocorrência para os botos-cinza. As toninhas capturaram cefalópodes maiores do que os botos-cinza, tanto em comprimento total (z= -3,38; n= 40; p 0,05) como em biomassa (z = -2,46; n = 40; p 0,05). Todas as espécies de presas identificadas ocorrem no interior do estuário, que representa um habitat seguro contra a ação de predadores com disponibilidade de presas, reforçando a importância da Baía da Babitonga para estas populações de cetáceos.

Anomalias ósseas congênitas em Sotalia guianensis (Mammalia, Cetacea, Delphinidae) da costa centro-norte do Estado do Rio de Janeiro / Congenital bone defects in Guiana dolphin, Sotalia guianensis (Mammalia, Cetacea, Delphinidae) in the northcentral coast of Rio de Janeiro State, Brazil

Carcaças de botos-cinza Sotalia guianensis (van Bénéden, 1864) foram recuperadas entre 20 de agosto de 2001 e 13 de fevereiro de 2006, na costa centro-norte fluminense. A maior parte delas (85 por cento) entre Barra de São João (22º35'S 41º59'W) e Quissamã (22º06'S 41º28'W). Foram estudadas as colunas vertebrais dos 20 exemplares que apresentavam mais de 60 por cento das vértebras presentes. A coleção é formada por 75 por cento de animais imaturos, e todos os esqueletos mostram alterações tafonômicas mínimas. Duas categorias de anomalias congênitas foram diagnosticadas, ambas relacionadas ao desenvolvimento do mesoderma paraxial. A sétima vértebra cervical (C7) foi a única afetada, as costelas cervicais e o não fechamento do arco neural atingiram 15 (75 por cento) dos indivíduos analisados, dos quais três (15 por cento) apresentam ambas as anomalias. Nove (45 por cento) indivíduos apresentaram costelas cervicais uni ou bilateral, e nove (45 por cento) indivíduos apresentaram não fechamento do arco neural; em todos os casos as vértebras contíguas eram normais. A ocorrência de anomalias nesta série do Rio de Janeiro é maior do que as referidas na literatura brasileira para outras séries de Sotalia do Amazonas, Ceará e Santa Catarina. A série de Sotalia descrita vem de uma região do litoral muito limitada e provavelmente representa uma população local. As costelas cervicais são geneticamente determinadas e podem estar concentradas por uma condição de grande proximidade biológica entre os animais; o não fechamento do arco pode ter também um componente ambiental, a ser investigado futuramente.(AU)

Carcasses of Guiana dolphins, Sotalia guianensis (van Bénéden, 1864) were recovered from August 20, 2001 to February 13, 2006 along the north-central coast of Rio de Janeiro state. Most of the animals (85 percent) were found between Barra de São João (22º35'S 41º59'W) and Quissamã (22º06'S 41º28'W). We studied the vertebral columns of all the 20 specimens that had more than 60 percent of the vertebrae preserved. The series has 75 percent of immature animals and all skeletons displayed a minimum of taphonomic changes. Two categories of congenital anomalies were diagnosed, both related to the development of the paraxial mesoderm. The seventh cervical vertebra (C7) was the only affected; the cervical ribs and the cleft neural arches were present in 15 (75 percent) of the individuals, three (15 percent) of which had both anomalies. Nine (45 percent) individuals had unilateral or bilateral cervical ribs, and nine (45 percent) individuals had cleft neural arches; the contiguous vertebrae were normal in every case. The frequency of these anomalies was higher in that Rio de Janeiro series than in other Sotalia series previously reported in the Brazilian literature for Amazonas, Ceará and Santa Catarina States. The present Sotalia series here described comes from a very limited coastal region probably representing a local population. The cervical ribs are genetically defined and may be concentrated because of a condition of close biological proximity among the animals; the cleft arch could also be determined by environmental factors, to be investigated in the future.(AU)

Patologia comparada das hepatopatias e nefropatias em cetáceos do Brasil / Comparative Pathology of Hepatopaties and Nefropaties in Cetaceans from Brazil

Nos mamíferos, o fígado e o rim são órgãos fundamentais para uma adequada homeostase. Nos cetáceos, são de especial importância frente aos desafios da vida no ambiente marinho. O presente estudo teve como objetivo investigar as principais lesões hepáticas e renais de cetáceos do Brasil, utilizando-se amostras mantidas junto ao Banco de Tecidos de Mamíferos Marinhos (BTMM), Laboratório de Patologia Comparada de Animais Selvagens. Para a caracterização das lesões foram utilizadas técnicas anatomopatológicas, imuno-histoquímicas e ultraestrutural. Foram estudados 197 cetáceos de 18 espécies, encontrados mortos em decorrência de captura incidental em apetrecho de pesca, encalhe ou após tentativas de reabilitação. A principal espécie amostrada foi toninha (Pontoporia blainvillei) com 65,9% (130/197) dos casos. Quanto à distribuição geográfica as amostras provieram principalmente do estado de São Paulo (41,6%, 82/197), seguido do Rio Grande do Sul (36,5%, 72/192) e Ceará (11,7%, 23/197). Entre as principais lesões hepáticas diagnosticadas, as inclusões hialinas citoplasmáticas (IHC) apresentaram maior frequência (46,3%, 88/190), seguidas pelas hepatites portais linfoplasmocíticas crônicas observadas em 36,5% (69/190), esteatose, em 14,2% (27/190), hepatite necrótica, em 4,7% (9/190), e colangiohepatite parasitária, em 2,6% (5/190) dos casos. A ocorrência de IHC foi mais frequente em animais capturados do que encalhados. Entre as principais lesões renais diagnosticadas, a glomerulonefrite membranosa apresentou maior frequência (14,5%, 28/192). Foram observadas também glomerulonefrine membranoproliferativa, em 10,4% (20/192), nefrite intersticial, em 10,9% (21/192), cistos simples, em 4,16% (8/192), doença glomerulocística primária, em 4,6% (9/192), doença glomerulocística secundária (DGCS), em 8,3% (16/192), e doença renal policística e adenoma tubular, com 0,5% (1/192) de ocorrência cada. A incidência de DGCS apresentou diferença entre as espécies, sendo menos frequente em toninhas do que nos demais cetáceos. Um boto-cinza (Sotalia guianensis) morto em decorrência de captura incidental na baia de Paranaguá, Paraná, foi diagnosticado com toxoplasmose e devido à sua importância, fragmentos de todos seus órgãos, disponíveis no BTMM, foram avaliados. O presente estudo reflete a relevância em manter o BTMM, o qual consiste em uma fonte de informação ímpar, que possibilita a realização de estudos retroativos em tecidos de cetáceos e outras espécies de mamíferos aquáticos. O presente trabalho traz contribuições sobre as enfermidades em cetáceos, e aborda de maneira sistemática as lesões hepáticas e renais nestas espécies. Futuros estudos são necessários para elucidar aspectos sobre o impacto das lesões renais e hepáticas e sua relação com as condições mórbidas dos cetáceos, bem como para avaliar o impacto da toxoplasmose, nos cetáceos e outros mamíferos marinhos brasileiros

In mammals, the main organs for an adequate homeostase are the liver and the kidney. These organs in Cetaceans have especial importance because of the challenges of life in a marine environment. This study had as main objective find the principal hepatic and renal lesions in Cetaceans from Brazil. Samples from the Marine Mammal Tissue Bank (BTMM) of the Laboratory of Comparative Pathology of Wild Animals were used. Anatomopathological, immunohistochemical and ultrastructural studies were performed. A total of 197 cetaceans belonging to 18 species were studied. They were found dead because of incidental capture or after attempts of rehabilitation for the stranded ones. Franciscana (Pontoporia blainvillei) was the principal specie sampled with a 65,9% (130/197) of the cases. Related to geographic distribution, samples were more frequent in São Paulo state (41,6%, 82/197), then Rio Grande do Sul (36,5%, 72/192) and Ceará (11,7%, 23/197). The hepatic lesions found include: hyaline cytoplasmatic inclusions (IHC) (46,3%, 88/190), lymphoplasmacytic chronic portal hepatitis (36,5%, 69/190), steatosis (14,2%, 27/190), necrotic hepatitis (4,7%, 9/190) and parasitic colangiohepatitis (2,6% , 5/190). The occurrences of IHC were more frequent in captured animals than stranded. The main kidney lesion found was the membranous glomerulonephritis (14,5%, 28/192). Additionally, there were observed membranoproliferative glomerulonephritis (10,4%, 20/192), intersticial nephritis (10,9%, 21/192), simple cysts 4,16% (8/192), glomerulocystic primary disease (4,6%, 9/192), glomerulocystic secondary disease (DGCS) (8,3% ,16/192) and polycystic kidney disease and tubular adenome (0,5%, 1/192). The incidence of DGCS differ among species, in Fransiscanas it was less frequent than in other cetaceans. A Guiana Dolphin (Sotalia guianensis) dead by incidental capture in the bay of Paranaguá, Paraná, was diagnosed with toxoplasmosis and because of its importance, fragments of all its organs available on BTMM, were evaluated. This study reflects the relevance to maintain the BTMM as an important primary source of information, enabling the realization of future reprospective studies in tissues of whales and other species of aquatic mammals. Furthermore, this study presents contributions on cetacean diseases and addresses in a systematic way lesions in the liver and kidney in these species. Future studies are necessary to elucidate aspects of the impact of renal and hepatic lesions and their relation to the morbid conditions of cetaceans, as well as to evaluate the impact of toxoplasmosis in cetaceans and other marine mammals in Brazil

Identificação de estoques populacionais de Sotalia guianensis no Espírito Santo por meio de morfologia externa

O boto-cinza, Sotalia guianensis, é um cetáceo odontoceto de pequeno porte, comumente encontrado na costa brasileira e classificado pela IUCN como ?deficiente em dados?. O estudo da morfologia pode fornecer informações importantes acerca da biologia da espécie e da estrutura do estoque populacional. Portanto, este trabalho teve por objetivo identificar variações na morfologia externa dos estoques populacionais da espécie Sotalia guianensis do litoral do Espírito Santo. Foram analisados oitenta e sete indivíduos provenientes de encalhe e captura acidental. Dados de morfometria externa foram tomados e a idade estimada por contagem de GLGs da dentina. Verificou-se uma variação etária entre 0,5 e 33 anos, sendo a média de idade de 8,2 anos, com maior frequência da faixa de 0 a 3 anos (40%). A curva de crescimento pelo modelo de Gompertz atingiu a assíntota com 185 cm para comprimento total e foi atingida, aproximadamente, entre 5 e 6 anos. O comprimento total variou entre 119cm a 198cm, com média de 172,52cm. Para os animais imaturos (<6 anos), a média foi de 158,19cm e para os maturos (>7anos), a média de 186,10cm. As variáveis morfométricas externas foram analisadas com o comprimento total e 75,8 % foram considerados com correlação forte (r > 0,7), 20,6% foram considerados com correlação moderada (0,4 < r <0,7). Para as variáveis distância perineal (DPERI) foi observado correlação fraca (r < 0,4), 3,4%, com 0,1546 e significância de 0,2461. As correlações são dados inéditos para a espécie S. guianensis, principalmente para o Estado do Espírito Santo e poderão ser utilizados posteriormente para uma comparação de estoques populacionais. Na análise de cluster foi possível verificar a formação de grupos, entretanto, incluíram tanto os animais do norte quanto do sul, apresentando uma porcentagem maior que 90% de similaridade entre eles, demonstrando formar estoque único de S. guianensis para o Estado do Espírito Santo. Os resultados alcançados neste estudo reforçam a necessidade de uma abordagem multidisciplinar, buscando informações que possam colaborar para uma maior compreensão da variação morfológica e identificação de unidades de manejo

Achados anátomo-patológicos em cetáceos encontrados no litoral do estado do paraná, sul do brasil

Cetáceos são considerados sentinelas ambientais e indicadores de mudanças de médio a longo prazo nos ecossistemas aquáticos. Diversas doenças infecciosas e parasitárias, e também impactos diretos ou indiretos causados por ações antrópicas foram detectadas em cetáceos no mundo. Na costa brasileira, foram registrados anticorpos para morbilivírus, dermatites provocadas pelo fungo Lacazia loboi, e semelhantes às provocadas por papilomavírus, poxvírus e agentes bacterianos. Além disso, parasitoses por Giardia sp., Toxoplasma gondii e principalmente por nematóides como Anisakis sp. em trato gástrico, Halocercus brasiliensis em vias respiratórias e Stenurus globicephalae no meato auditivo também foram observadas e provocam diferentes graus de lesões em seus hospedeiros. Quanto às interações antrópicas, foram registrados diversos casos de asfixia em rede de pesca, animais com cortes em nadadeiras e lesão por colisão com embarcação. Interações interespecíficas de agressão entre golfinhos e mordidas de tubarão também foram observadas. Diferentes espécies de cetáceos ocorrem no litoral do Paraná, entretanto, Sotalia guianensis, Tursiops truncatus e Pontoporia blainvillei são as mais registradas. O objetivo desse estudo foi detectar modificações histológicas e analisar alterações patológicas em cetáceos encontrados no litoral do Estado do Paraná. Amostras de 2cm3 de tecido colhidos durante necropsia foram fixadas em formalina tamponada a 10%, processadas rotineiramente e coradas com hematoxilina e eosina ou colorações especiais. Foram amostrados 55 espécimes, identificados em oito espécies. A quantidade de órgãos examinados na macroscopia e histopatologia variou. No exame macroscópico, foram observadas marcas de dentes em pele (25/53), e lesões características de emalhe em redes de pesca na pele e pulmão em 16 animais de quatro espécies. Dermatites crônicas semelhantes à causada por poxvírus e infecções bacterianas foram observadas em S. guianensis e, pneumonias foram frequentemente associadas a parasitoses (7/20), identificado como Halocercus sp. em um dos indivíduos. No estômago, houve ocorrência de Braunina cordiformis (4/11) e lesões associadas a outros parasitas (2/11). A análise histológica demonstrou diferenças em pulmão, pele e rim em relação aos mamíferos terrestres, comuns a outros cetáceos, todas adaptativas ao ambiente aquático. Os exames microscópicos (n=41) confirmaram e aumentaram os casos de pneumonias e broncopneumonias (16/26), dermatites (2/16) e demonstraram também processos inflamatórios principalmente crônicos em fígado (9/11), rim (5/11), coração (5/16), linfonodo (7/8), intestino (4/13) e estômago (4/12), associados a agentes infecciosos e parasitários. Foram observadas tendências de patologias de acordo com o estágio de desenvolvimento, possivelmente devido à dieta, imunidade e idade, porém, análises com maior número amostral são necessárias para confirmação. Fatores antrópicos, agentes infecciosos e parasitários atuam na saúde dos cetáceos no Brasil, assim, monitoramentos constantes são necessários para aprimorar as informações sobre o estado de conservação das espécies e do habitat onde estão inseridas