Comparative morphology of gill glands in externally fertilizing and inseminating species of cheirodontine fishes, with implications on the phylogeny of the family Characidae (Actinopterygii: Characiformes)

The structure and form of gill gland among inseminating and externally fertilizing species of the Cheirodontinae are described under light microscopy, scanning electron microscopy, and transmission electron microscopy, and compared to other members of the family Characidae. At least one species from thirteen cheirodontine genera were analyzed, totaling seventeen species. Gill glands were found in all analyzed mature males of Cheirodontinae and were always absent in females, being located on the anteriormost portion of the lower branch of the first gill arch, extending posteriorly through a variable number of gill filaments. Gill glands of all cheirodontines and of all characid species in which this organ has been described possess the same structure, being considered homologous and supporting a single origin of the structure in a common ancestor to Clade A and Clade B characids.

A estrutura e forma da glândula branquial de queirodontíneos inseminadores e de fecundação externa são descritas com base em análises de microscopia óptica, microscopia eletrônica de varredura e microscopia eletrônica de transmissão, e comparadas com outros membros da família Characidae. Pelo menos uma espécie de treze gêneros de Cheirodontinae foram analisadas, num total de dezessete espécies. Glândulas branquiais foram encontradas em todos os machos maduros analisados de Cheirodontinae, localizadas na parte mais anterior do ramo inferior do primeiro arco branquial, estendendo-se posteriormente por um número variável de filamentos branquiais, estando sempre ausentes nas fêmeas. As glândulas branquiais de todos os queirodontíneos analisados e de todas as espécies de Characidae em que este órgão foi descrito possuem a mesma estrutura, sendo consideradas homólogas e suportando uma origem única em um ancestral comum aos Clados A e B de Characidae.

Reproductive period, fecundity and histology of gonads of two cheirodontines (Ostariophysi: Characidae) with different reproductive strategies - insemination and external fertilization

The reproductive period and fecundity of the inseminating cheirodontine Compsura heterura and of the externally fertilizing cheirodontine Odontostilbe pequira, from tropical and subtropical regions of Brazil, respectively, are described. The reproductive period of C. heterura lasted from January to April 2002, while O. pequira showed two reproductive periods, the first during September and October 2001 (spring), and the second between January and February 2002 (summer). Smaller classes of SL of females of O. pequira predominated in the second reproductive period, suggesting individuals born in the first period become shortly sexually mature, participating in the second reproductive period. In C. heterura, from a tropical region, temperature showed significant correlations with the variation in the gonadosomatic index (GSI) for both sexes, and rainfall showed significant correlation with the variation in the GSI only for females. In O. pequira, from a subtropical region, photoperiod was the only factor that showed significant correlations with the GSI variation in both sexes. The mean relative fecundity of C. heterura was 0.55 oocytes per milligram of total weight, similar to that of other cheirodontines with external fertilization, refuting the hypothesis, at least in Cheirodontinae, that insemination provides diminishing energy expenditure for the production of oocytes, due to a greater probability of fertilization. The mean relative fecundity of O. pequira was 0.8 oocytes per milligram of total weight, the largest known among cheirodontines. Spermatozoa were found inside the ovaries of maturating, mature and semi-spent females of C. heterura supporting the hypothesis of temporal separation between courtship and spawning. The largest relative weight of testis and the presence of sperm in maturing ovaries outside the reproductive period in C. heterura support the hypothesis that males of inseminating species make a greater investment...

São descritos o período reprodutivo e a fecundidade do queirodontíneo inseminador Compsura heterura e do queirodontíneo de fecundação externa Odontostilbe pequira, coletados nas regiões tropical e subtropical do Brasil, respectivamente. O período reprodutivo de C. heterura estendeu-se de janeiro a abril de 2002, enquanto que O. pequira apresentou duas etapas reprodutivas, a primeira de setembro a outubro de 2001 (primavera), e a segunda de janeiro a fevereiro de 2002 (verão). Classes de comprimento padrão menores predominaram no segundo período reprodutivo, sugerindo que indivíduos nascidos no primeiro período tornaram-se sexualmente maduros rapidamente, participando do segundo período reprodutivo. Em C. heterura, de região tropical, a temperatura apresentou correlações significativas com as variações de índice gonadossomático (IGS) em machos e fêmeas, e a pluviosidade somente para fêmeas. Em O. pequira, de região subtropical, o fotoperíodo foi único fator que apresentou correlação significativa com as variações de IGS em ambos os sexos. A fecundidade relativa média de C. heterura foi de 0,55 ovócitos por miligrama de peso total, semelhante a de outros queirodontíneos com fecundação externa, refutando a hipótese, pelo menos em Cheirodontinae, de que a inseminação permite a diminuição do gasto energético na produção de ovócitos devido a maior probabilidade de fertilização. A fecundidade relativa média de O. pequira foi de 0,8 ovócitos por miligrama de peso, a mais alta conhecida em Cheirodontinae. Foram encontrados espermatozóides em ovários em maturação, maduros e semi-esgotados em C. heterura. O maior peso relativo dos testículos e a presença de espermatozóides em ovários em maturação e fora do período reprodutivo em C. heterura suportam a hipótese que machos de espécies inseminadoras tem maior investimento no desenvolvimento gonadal do que em espécies de fertilização externa.

Sperm ultrastructure in the inseminating Macropsobrycon uruguayanae (Teleostei: Characidae: Cheirodontinae).

Macropsobrycon uruguayanae is a small, inseminating characid (tetra) of the tribe Compsurini. Although spermatozoa can be found within the ovarian cavity close to oocytes, the exact moment of fertilization has not yet been determined. Spermatozoa have moderately elongate nuclei with electron-dense chromatin. During spermiogenesis, nuclear rotation takes place. Elongate mitochondria with lamellar cristae are found posterior to the nucleus. Centrioles are parallel to one another with the proximal centriole slightly anterior to the longer distal one. The anterior tip of the proximal centriole is located within a shallow nuclear fossa. Electron-dense spurs are associated within the anterior and posterior ends of the distal centriole. Striated centriolar rootlets radiate both anteriorly and posteriorly from the distal centriole. Nine longitudinal accessory microtubules surround the axoneme in the proximal flagellum. The flagellum has a typical 9 + 2 axoneme with no intratubular differentiation. Atypical spermatozoa are also found in the testicular lumen. These cells resemble spermatozoa in most aspects, except that their nuclei are variable in shape, with the granular chromatin less electron-dense than that seen in spermatozoa. The origin and function of these cells could not be determined. The specializations seen in the spermatozoa are discussed as possible adaptations related to the habit of insemination.