Predation risk can modify the foraging behaviour of frugivorous carnivores: Implications of rewilding apex predators for plant-animal mutualisms.

ABSTRACT

Apex predators play key roles in food webs and their recovery can trigger trophic cascades in some ecosystems. Intra-guild competition can reduce the abundances of smaller predators and perceived predation risk can alter their foraging behaviour thereby limiting seed dispersal by frugivorous carnivores. However, little is known about how plant-frugivore mutualisms could be disturbed in the presence of larger predators. We evaluated the top-down effect of the regional superpredator, the Iberian lynx Lynx pardinus, on the number of visits and fruits consumed by medium-sized frugivorous carnivores, as well as the foraging behaviour of identified individuals, by examining the consumption likelihood and the foraging time. We carried out a field experiment in which we placed Iberian pear Pyrus bourgaeana fruits beneath fruiting trees and monitored pear removal by frugivorous carnivores, both inside and outside lynx ranges. Using camera traps, we recorded the presence of the red fox Vulpes vulpes, the Eurasian badger Meles meles and the stone marten Martes foina, as well as the number of fruits they consumed and their time spent foraging. Red fox was the most frequent fruit consumer carnivore. We found there were fewer visits and less fruit consumed by foxes inside lynx ranges, but lynx presence did not seem to affect badgers. We did not observe any stone marten visits inside lynx territories. The foraging behaviour of red foxes was also altered inside lynx ranges whereby foxes were less efficient, consuming less fruit per unit of time and having shorter visits. Local availability of fruit resources, forest coverage and individual personality also were important variables to understand visitation and foraging in a landscape of fear. Our results show a potential trophic cascade from apex predators to primary producers. The presence of lynx can reduce frugivorous carnivore numbers and induce shifts in their feeding behaviour that may modify the seed dispersal patterns with likely consequences for the demography of many fleshy-fruited plant species. We conclude that knowledge of the ecological interactions making up trophic webs is an asset to design effective conservation strategies, particularly in rewilding programs.

RESUMEN

Los depredadores ápice juegan papeles clave en las cadenas tróficas y su recuperación puede dar lugar a cascadas tróficas en algunos ecosistemas. La competición intra-gremial puede reducir las abundancias de los depredadores más pequeños y el riesgo de depredación percibido puede alterar su comportamiento de forrajeo, llegando a limitar la dispersión de semillas de los carnívoros frugívoros. Sin embargo, se sabe poco sobre cómo un mutualismo planta-animal podría ser alterado en presencia de grandes depredadores. Aquí evaluamos los efectos en cascada del superdepredador regional, el lince ibérico Lynx pardinus, sobre el número de visitas y frutos consumidos por los carnívoros frugívoros de mediano tamaño, a la vez que el comportamiento de alimentación de individuos identificados, examinando la probabilidad de consumo y el tiempo de forrajeo. Llevamos a cabo un experimento en el que colocamos frutos de piruétano Iberian pear bajo árboles productores y monitoreamos la remoción de peras por los carnívoros frugívoros, tanto dentro como fuera de territorios de lince. Mediante el uso de cámaras trampa, registramos la presencia de zorro rojo Vulpes vulpes, tejón europeo Meles meles y garduña Martes foina, además del número de frutos que consumieron y el tiempo que emplearon forrajeando. El zorro rojo fue el carnívoro consumidor de frutos más frecuente. Encontramos que había menos visitas y un menor consumo de frutos por zorros dentro de los territorios del lince, pero la presencia de lince no pareció afectar a los tejones. No registramos ninguna visita de garduña dentro de los territorios de los linces. El comportamiento de forrajeo de los zorros rojos fue también alterado dentro del rango de distribución del lince, donde los zorros fueron menos eficientes, consumieron menos frutos por unidad de tiempo y realizaron visitas más cortas. La disponibilidad local de frutos, la cobertura forestal y la personalidad individual también fueron variables importantes para entender los patrones de visita y forrajeo en un paisaje del miedo. Nuestros resultados muestran una cascada trófica potencial desde un superdepredador hasta los productores primarios. La presencia de lince puede reducir la abundancia de carnívoros frugívoros e inducir cambios en sus patrones de alimentación que pueden modificar los patrones de dispersión de semillas con probables consecuencias para la demografía de muchas especies de plantas de fruto carnoso. Concluimos que el conocimiento de las interacciones ecológicas que componen las redes tróficas es esencial para diseñar estrategias de conservación eficaces, especialmente en programas de reintroducción.