Fratura exposta do fêmur em preguiça-real (Choloepus didactylus) - tratamento e reabilitação / Open fracture of the femur in a two-toed sloth (Choloepus didactylus) - treatment and rehabilitation

Background: The Choloepus didactylus is characterized by having 2 fingers on the forelimbs and 3 on the hind limbs, being found more frequently in northern South America, in countries such as Venezuela, Guyana, Ecuador, Peru, and Brazil. In Brazil, deforestation of the Amazon rainforest has threatened the survival of C. didactylus. In addition, these animals can be affected by several diseases, being those of the musculoskeletal system with limited reports. Thus, the present report aimed to describe the treatment and evolution of an open fracture of the femur in a free-living Choloepus didactylus, which after rehabilitation was released back to the wild. Case: A free-living female two-toed sloth (Choloepus didactylus), weighing 7.0 kg, was found in Manaus city and referred to the Wild Animal Treatment Center (CETAS - IBAMA-AM) located in Amazonas, Brazil, after initial treatment and osteosynthesis in a private clinic (CVMinasPet). According to history, the animal had suffered electrocution 30 days ago and, as a result, had an extensive wound that resulted in the exposure of the knee joint, distal fracture of the femur, and areas of necrosis in the right pelvic limb. After cleansing of the area and removal of necrotic tissues, the fracture was stabilized with the cross-pinning technique (2 Steinmann pins). Then, the stifle joint was stabilized with external skeletal fixation (Type 1b, unilateral biplanar). The external fixator and cross-pins were removed 2 months after the surgical procedure, being observed bone healing. Next, the animal underwent physical rehabilitation for 30 days. After the rehabilitation period, a microchip and a radio collar were applied, and the sloth was released back to the wild. Discussion: Electrocution has been one of the causes of wildlife rescue, with consequences varying depending on the degree of the burn. Generally, the burn is most severe at the entry and exit sites. Since suspensory quadrupedal locomotion requires that sloths have specialized hands and feet to connect with the supports, probably the animal of the current report touched the right pelvic limb on a high-tension pole. The cross-pinning technique combined with the external fixator was used because the animal had an exposed Salter-Harris type I fracture with soft tissue loss. The younger the animal presents physeal fractures, the greater is the chance of developing growth abnormalities due to growth plate closure caused by fracture type or immobilization method. Since the sloth was a free-living animal, the age was unknown. However, pelvic limb length discrepancy was not observed after removing the implants. Culture and antimicrobial susceptibility test were not done and may be considered a limitation of this report. However, the application of ceftriaxone was adequate to control the infection, since the animal did not show signs of infection or draining sinus tracts. Ceftriaxone is a third-generation antibiotic that can be used in chronic osteomyelitis. In addition, the animal in the present report showed good adaptation to captive conditions that contributed to the clinical management. The longevity of the sloth in captivity can reach more than 30 years, but the goal is always to return the animal to nature after the treatment. Surgical treatment of the fracture and physical therapy after implant removal allowed this action in the current report, confirmed by monitoring with the radio collar.

PREGUIÇAS-COMUM (Bradypus variegatus): MORFOMETRIA EXTERNA, CARACTERÍSTICAS MORFOMÉTRICAS E HISTOPATOLÓGICAS DO TRATO DIGESTÓRIO COM PESQUISA DE BACTÉRIAS UREASE-POSITIVAS.

PREGUIÇAS-COMUM (Bradypus variegatus): MORFOMETRIA EXTERNA, CARACTERÍSTICAS MORFOMÉTRICAS E HISTOPATOLÓGICAS DO TRATO DIGESTÓRIO COM PESQUISA DE BACTÉRIAS UREASE-POSITIVAS, 2021. Dissertação de Mestrado realizada no Programa de Pós-Graduação em Medicina Veterinária (Clínica e Reprodução Animal) Faculdade Veterinária, Universidade Federal Fluminense, Niterói, 2021. Neste estudo foi avaliado e caracterizado padrões e características morfométricas do aparelho digestório de preguiça-comum (Bradypus variegatus), utilizando métodos histológicos e histoquímicos, para analisar bactérias produtoras de urease, a fim de contribuir com o conhecimento dessas espécies e sua conservação. Foram realizadas necropsias em 15 preguiças da espécie de preguiça-comum (Bradypus variegatus), machos e fêmeas de diferentes faixas etárias, que vierem a óbito no Parque Zoobotânico do Museu Paraense Emílio Goeldi (PZ-MPEG). A coleta dos materiais foi realizada nas instalações do PZ-MPEG, por ser considerado um local que possui importante número de preguiças. No exame necroscópico, foram mensurados e fotografados cada órgão do sistema gastrointestinal, e coletados fragmentos. Foram utilizados fragmentos para avaliação citológica, teste rápido de uréase e exame bacterioscópico. Para avaliação histológica e histopatológica foi preparado as amostras por meio de métodos histoquímicos com técnicas de coloração com Hematoxilina e Eosina e leitura através do microscópio. Por fim, foi realizada análise estatística, mostrados os resultados e definindo padrões da morfometria externa, morfometria dos órgãos do trato digestório, achados histopatológicos e foram observadas bactérias produtoras de urease nas amostras no sistema digestório de preguiças-comum (Bradypus variegatus). Devido ao alto índice de mortalidade dessas espécies por afecções gastrointestinais, o estudo do trato digestório se torna necessário para compreender as patologias relacionadas e diminuir a mortalidade.

COMMON SLOTH (Bradypus variegatus): EXTERNAL MORPHOMETRY, MORPHOMETRY AND HISTOPATHOLOGICAL CHARACTERISTICS OF THE DIGESTIVE TRACT WITH SURVEY FOR UREASE-POSITIVE BACTERIA, 2021. Master's thesis held in the Veterinary Medicine Graduate Program (Veterinary Medicine and University) - Faculty Federal Fluminense, Niterói, 2021. In this study, morphometric patterns and characteristics of the common sloth digestive tract (Bradypus variegatus) were evaluated and characterized, using histological and histochemical methods, to analyze urease-producing bacteria in order to contribute to the knowledge of these species and their conservation. Necropsies were performed on 15 sloths of the species of common sloth (Bradypus variegatus), males and females of different age groups, who die in the Zoobotanical Park of the Museu Paraense Emílio Goeldi (PZ-MPEG). The collection of materials was carried out at the PZ-MPEG facilities, as it is considered a place that has an important number of sloths. In the necroscopic examination, each organ of the gastrointestinal system was measured and photographed, and fragments were collected. Fragments were used for cytological evaluation, rapid urea test and bacterioscopic examination. For histological and histopathological evaluation, samples were prepared using histochemical methods with hematoxylin and eosin staining techniques and reading through the microscope. Finally, statistical analysis was carried out, the results were shown and patterns of external morphometry, digestive tract organ morphometry, histopathological findings and urease-producing bacteria were observed in samples in the digestive system of common sloths (Bradypus variegatus). Due to the high mortality rate of these species due to gastrointestinal disorders, the study of the digestive tract is necessary to understand the related pathologies and reduce mortality.

DETECÇÃO E CARACTERIZAÇÃO MOLECULAR DE MICOPLASMAS HEMOTRÓPICOS E Coxiella burnetii EM MAMÍFEROS DA SUPERORDEM XENARTHRA NO BRASIL

Embora mamíferos da superordem Xenarthra sejam considerados hospedeiros de uma ampla gama de agentes zoonóticos, são raros os trabalhos que visam investigar o papel desses animais como hospedeiros de bactérias com potencial zoonótico. O presente estudo teve como objetivo investigar a ocorrência e caracterizar molecularmente o DNA de Coxiella burnetii e hemoplasma (micoplasmas hemotrópicos) em amostras de sangue e baço de 397 mamíferos Xenarthra de vida livre (233 preguiças, 107 tamanduás e 57 tatus) em cinco estados brasileiros (Mato Grosso do Sul, São Paulo, Pará, Rondônia e Rio Grande do Sul). Todas as amostras biológicas de Xenarthra foram negativas na qPCR para Coxiella burnetii com base no gene IS1111. A ausência de DNA de C. burnetii em amostras de sangue e baço de Xenarthra sugere que esses mamíferos podem não atuar como possíveis hospedeiros desse agente nas localidades estudadas. Quando realizados ensaios de PCR convencionais para o gene endógeno (gapdh) de mamífero, 386 amostras foram positivas. Quando triados por ensaios moleculares baseados no gene 16S rRNA de hemoplasmas, 81 amostras foram positivas, sendo 15,54% (60/386) positivas por PCR convencional e 5,44% (21/386) positivas por PCR em tempo real; três amostras foram positivas em ambos os ensaios. Destes, 39,74% (31/78) também foram positivos para o gene 23S rRNA e 7,69% (6/78) para o gene hemoplasma RNAse P. Entre as amostras positivas para hemoplasmas, 25,64% (20/78) foram obtidas de tamanduás, 39,74% (31/78) de preguiças e 34,61% (27/78) de tatus. Com base na baixa identidade e no posicionamento filogenético das sequências 16S rRNA e 23S rRNA de hemoplasmas detectados em tamanduás, tatus e preguiças, o presente estudo mostrou, pela primeira vez, a ocorrência de um novo putativo de Candidatus hemotrópico Mycoplasma spp. ('Candidatus Mycoplasma haematotetradactyla', 'Candidatus Mycoplasma haematomaximus' e 'Candidatus Mycoplasma haematotridactylus').

Although mammals of the superorder Xenarthra are considered hosts of a wide range of zoonotic agents, works aiming at investigating the role of these animals as hosts for bacteria with zoonotic potential are rare. The present study aimed to investigate the occurrence and molecularly characterize Coxiella burnetii and hemoplasma (hemotropic mycoplasmas) DNA in blood and spleen samples from 397 free-living Xenarthra mammals (233 sloths, 107 anteaters, and 57 armadillos) in five Brazilian states (Mato Grosso do Sul, São Paulo, Pará, Rondônia, and Rio Grande do Sul). All biological samples from Xenarthra were negative in the qPCR for Coxiella burnetii based on the IS1111 gene. The absence of C. burnetii DNA in blood and spleen samples from Xenarthra suggests that these mammals may not act as possible hosts for this agent in the locations studied. When performed conventional PCR assays for the endogenous (gapdh) mammalian gene, 386 samples were positive. When screened by molecular assays based on the 16S rRNA gene of hemoplasmas, 81 samples were positive, of which 15.54% (60/386) were positive by conventional PCR and 5.44% (21/386) were positive by real-time PCR; three samples were positive in both assays. Of these, 39.74% (31/78) were also positive for the 23S rRNA gene and 7.69% (6/78) for the hemoplasma RNAse P gene. Among the samples positive for hemoplasmas, 25.64% (20/78) were obtained from anteaters, 39.74% (31/78) from sloths, and 34.61% (27/78) from armadillos. Based on the low identity and phylogenetic positioning of 16S rRNA and 23S rRNA sequences of hemoplasmas detected in anteaters, armadillos and sloths, the present study showed, for the first time, the occurrence of putative new Candidatus hemotropic Mycoplasma spp. ('Candidatus Mycoplasma haematotetradactyla', 'Candidatus Mycoplasma haematomaximus', and 'Candidatus Mycoplasma haematotridactylus').

Morfologia gastrica, parametros fermentativos e metabolicos de Bradypus variegatus (Mammalia: Pilosa)

Esta pesquisa objetivou descrever detalhadamente a anatomia macro e microscópica do estômago de B. variegatus; avaliar os níveis de ingestão, digestibilidade, energia digestível e trânsito de digesta desta espécie em cativeiro; determinar pH, amônia, ácidos graxos voláteis produzidos no estômago e avaliar o perfil bioquímico sanguíneo de substâncias relacionadas ao metabolismo energético e proteico. A partir do estudo anatômico evidenciou-se um estômago de grande tamanho situado na porção cranial e média da cavidade abdominal, com extensão do antímero esquerdo ao antímero direito. Topograficamente, compreende as regiões xifóidea, hipocondríaca esquerda e direita, abdominal direita e esquerda e umbilical. Constatou-se que este órgão faz sintopia com esôfago, diafragma e fígado, intestinos delgado e grosso, e ainda útero nas fêmeas, vértebras torácicas, lombares, baço, pâncreas e rins, costelas e músculos intercostais e abdominais. Possui grandes dilatações saculares arredondadas, um apêndice gástrico cônico e um segmento fusiforme dividido em duas partes por uma constrição medial. As saculações apresentam delimitadas por sulcos e internamente apresenta inflexões de pilares que delimitam as saculações gástricas e que permitiu propor a divisão deste órgão em saco cranial, saco lateral esquerdo, saco ventral e saco de conexão, que compõem o estômago cárdico aglandular, saco lateral direito e divertículo, que concebem a região cárdica glandular, e ainda pré-piloro glandular, que constitui a região gástrica própria, e pré-piloro aglandular que abrange a região pilórica. Demostrou-se que o consumo, a digestibilidade e o trânsito da digesta são influenciados pela composição de FDN e lignina dos alimentos. As câmaras que retém maior quantidade de digesta apresentam pH de 5,2 e 6,2, enquanto os pre-piloros glandular e aglandular exibiram pH de 2,3. Foram identificados neste órgão presença de ácidos voláteis como acetato (54,75mM/mL), propionato (10,79mM/mL), butirato (5,25mM/mL), iso-butirico (0,67mM/mL), n-valerico (0,55mM/mL) e iso-valerico (0,27 mM/mL) e elevada concentracao de amonia (15,46mg/dL). As analises bioquimicas mostraram teores para glicose de 70,72mg/dL, de 82,15mg/dL para triglicerideos e 121,54mg/dL de colesterol. As lipoproteínas HDL, VLDL e LDL apresentaram valores de 58,65mg/dL, 50,16mg/dL e 16,43mg/dL, respectivamente. A albumina exibiu valor de 30,48g/dL e a uréia exibiu concentracão de 35,81mg/dL. As particularidades observadas nesta pesquisa evidenciam adaptações anatômicas e fisiológicas de B. variegatus possivelmente relacionado ao hábito arborícola e folívora.

This study aimed to describe in detail the macro and microscopic anatomy of the stomach of B. variegatus; evaluate the levels of intake, digestibility, digestible energy and digesta transit of this species in captivity; determine pH, ammonia, volatile fatty acids produced in the stomach and evaluate the blood biochemical profile of substances related to energy and protein metabolism. The anatomical study showed a large stomach located in the cranial and middle portion of the abdominal cavity, extending from the left antimere to the right antimere. Topographically, it comprises the xiphoid, left and right hypochondriac, right and left abdominal and umbilical regions. It was found that this organ makes syntopy with the esophagus, diaphragm and liver, small and large intestines, and also uterus in females, thoracic vertebrae, lumbar vertebrae, spleen, pancreas and kidneys, ribs and intercostal and abdominal muscles. It has large rounded saccular dilations, a conical gastric appendix, and a spindle-shaped segment divided into two parts by a medial constriction. The sacculations are delimited by sulci and internally present inflections of pillars that delimit the gastric sacculations and which allowed to propose the division of this organ into the cranial sac, left lateral sac, ventral sac and connecting sac, which make up the aglandular cardic stomach, right lateral sac and diverticulum, which encompasses the glandular cardic region, and also glandular prepylorus, which constitutes the proper gastric region, and aglandular prepylorus, which encompasses the pylorus region. It was shown that intake, digestibility and digesta transit are influenced by the composition of NDF and lignin in foods. The chambers that retain the greatest amount of digesta have a pH of 5.2 and 6.2, while the glandular and aglandular prepylorus exhibited a pH of 2.3. The presence of volatile acids such as acetate (54.75mM/mL), propionate (10.79mM/mL), butyrate (5.25mM/mL), iso-butyric (0.67mM/mL), n-valeric were identified in this organ (0.55mM/mL) and isovaleric (0.27 mM/mL) and high ammonia concentration (15.46mg/dL). Biochemical analyzes showed glucose levels of 70.72mg/dL, 82.15mg/dL for triglycerides and 121.54mg/dL for cholesterol. The HDL, VLDL and LDL lipoproteins presented values of 58.65mg/dL, 50.16mg/dL and 16.43mg/dL, respectively. Albumin showed a value of 30.48g/dL and urea showed a concentration of 35.81mg/dL. The particularities observed in this research show anatomical and physiological adaptations of B. variegatus possibly related to arboreal and leaf-eating habits.

DETECÇÃO E CARACTERIZAÇÃO DE AGENTES ANAPLASMATACEAE EM XENARTHRA NO BRASIL

Os agentes Anaplasmataceae são -proteobactérias Gram-negativos intracelulares obrigatórias que são transmitidos principalmente por vetores artrópodes. Embora os mamíferos da Superordem Xenarthra (preguiças, tamanduás e tatus) tenham sido implicados como reservatórios de vários agentes zoonóticos, apenas poucos estudos procuraram detectar agentes Anaplasmataceae neste grupo de mamíferos. Este estudo teve por objetivo investigar a ocorrência e diversidade genética de Anaplasma spp. e Ehrlichia spp. em amostras de sangue e baço de Xenarthra de vida livre de quatro estados no Brasil (São Paulo, Mato Grosso do Sul, Rondônia, e Pará). Foram efetuados ensaios de triagem por meio de nPCR e cPCR para detectar os genes rrs e dsb de Anaplasma spp. e Ehrlichia spp., respectivamente. Os ensaios foram positivos em 27,57% (91/330) para Anaplasma spp. e 24,54% (81/330) para Ehrlichia spp. Das 91 amostras positivas para Anaplasma spp., 56,04% foram positivas num ensaio de PCR convencional visando a região intergênica 23S-5S. Análises filogenéticas e de distância baseadas no gene rrs alocaram as sequências de Anaplasma de preguiças (Bradypus variegatus, Bradypus sp., Choloepus spp. e C. didactylus) capturadas nos estados de Rondônia e Pará em um único clado, que estava estreitamente relacionado com o clado de A. marginale, A. ovis, e A. capra. As sequências detectadas nos tamanduás-mirins (Tamandua tetradactyla) de São Paulo foram alocadas em um clado filogeneticamente relacionado com as sequências de Anaplasma spp. detectadas em Nasua nasua, Leopardus pardalis, e Cerdocyon thous no Brasil. Estas sequências foram posicionadas perto das sequências de A. odocoilei. A análise do genótipo corroborou as descobertas anteriores e demonstrou a circulação de dois genótipos distintos de Anaplasma em animais do norte e sudeste do Brasil. O primeiro genótipo era novo. O segundo foi previamente detectado em N. nasua, no estado de Mato Grosso do Sul. As análises da região intergênica também demonstraram dois genótipos distintos de Anaplasma. As sequências detectadas em Xenarthra dos estados do Pará e Rondônia estavam relacionadas com as de A. marginale, A. ovis, e A. capra. Enquanto que as sequências de Anaplasma spp. detectadas em Xenarthra de São Paulo foram alocadas em um clado irmão ao de A. phagocytophilum. As análises baseadas no gene dsb agruparam as sequências de Ehrlichia spp. de São Paulo, Mato Grosso do Sul, e Pará com sequências de E. canis e as de Rondônia e Pará com E. minasensis. Os dados indicam a ocorrência de E. canis e E. minasensis e duas possíveis novas espécies de Anaplasma spp. em mamíferos de vida livre da Superordem Xenarthra no Brasil.

Anaplasmataceae agents are obligatory intracellular Gram-negative -proteobacteria that are transmitted mostly by arthropod vectors. Although mammals of the Superorder Xenarthra (sloths, anteaters, and armadillos) have been implicated as reservoirs for several zoonotic agents, only few studies have sought to detect Anaplasmataceae agents in this group of mammals. This study aimed to investigate the occurrence and genetic diversity of Anaplasma spp. and Ehrlichia spp. in blood and spleen samples of free-living Xenarthra from four different states in Brazil (São Paulo, Mato Grosso do Sul, Rondônia, and Pará). Nested and conventional PCR screening assays were performed to detect the rrs and dsb genes of Anaplasma spp. and Ehrlichia spp., respectively. The assays were positive in 27.57% (91/330) of the Anaplasma spp. and 24.54% (81/330) of the Ehrlichia spp. Of the 91 positive Anaplasma spp. samples, 56.04% were positive in a conventional PCR assay targeting the 23S-5S intergenic region. Phylogenetic and distance analyses based on the rrs gene allocated Anaplasma sequences from sloths captured in Rondônia and Pará states in a single clade, which was closely related to the A. marginale, A. ovis, and A. capra clades. The sequences detected in southern anteaters from São Paulo were allocated in a clade closely related to sequences of Anaplasma spp. detected in Nasua nasua, Leopardus pardalis, and Cerdocyon thous in Brazil. These sequences were positioned close to A. odocoilei sequences. Genotype analysis corroborated previous findings and demonstrated the circulation of two distinct Anaplasma genotypes in animals from north and southeast Brazil. The first genotype was new. The second was previously detected in N. nasua in Mato Grosso do Sul state. The intergenic region analyses also demonstrated two distinct genotypes of Anaplasma. The sequences detected in Xenarthra from Pará and Rondônia states were closely related to those in A. marginale, A. ovis, and A. capra. Anaplasma spp. sequences detected in Xenarthra from São Paulo and were allocated close to those in A. phagocytophilum. The analyses based on the dsb gene grouped the Ehrlichia spp. sequences with sequences of E. canis (São Paulo, Mato Grosso do Sul, and Pará) and E. minasensis (Rondônia and Pará). The data indicate the occurrence of E. canis and E. minasensis and two possible new Candidatus species of Anaplasma spp. in free-living mammals of the Superorder Xenarthra in Brazil.

Dermatophytosis caused by Microsporum canis and Microsporum gypseum in free-living Bradypus variegatus (Schiz, 1825) in the state of Pernambuco, Brazil

Three cases of dermatophytosis in free living brown-throated three-toed sloths (Bradypus variegatus) in the Zona da Mata, North of Pernambuco State, Brazil, were studied. Two animals presented areas of alopecia on the pelvic member and thorax and one animal on the pelvic member only. The three animals presented scabs. Hair and scabs samples were submitted to microscopical examination after treatment with a 30 % KOH and cultivated in Mycosel Agar. The direct examination indicated the presence of arthrospores in the hair. Colonies grown after seven days of culture were confirmed as Microsporum based on examination of the structure of the macroconidia. This is the first observation of dermatophytosis caused by Microsporum canis and Microsporum gypseum in free living sloths in the State of Pernambuco.

Foram estudados três casos de dermatofitose em preguiças-de-garganta-marrom (Bradypus variegatus) de vida livre na Zona da Mata, Norte do Estado de Pernambuco, Brasil. Dois animais apresentavam áreas de alopecia nos membros pélvicos e torácicos e um apenas no membro pélvico. Em todos os animais foi observada a presença de crostas. As amostras de pêlos e crostas foram submetidas ao exame microscópico direto com KOH a 30% e cultivo em Ágar Mycosel. Ao exame direto foram observados artrosporos nos pêlos e sete dias após o cultivo foram observadas colônias sugestivas do gênero Microsporum, confirmadas através da observação da estrutura dos macroconídeos. Trata-se do primeiro relato de ocorrência de dermatofitose por Microsporum canis e Microsporum gypseum em preguiças de vida livre no Estado de Pernambuco.

Social behavior between mothers × young of sloths Bradypus variegatus SCHINZ, 1825 (Xenarthra: Bradypodidae)

This study is a contribution to the ex situ and in situ conservation and preservation of Sloths. The behavioral records of the social interaction between mothers and offspring allow the detection of important learning interactions and psychomotor development. The results provide valuable information that may assist in improving management conditions of captive orphan progeny. They also favor a more effective monitoring of released or transferred specimens. Age is of fundamental importance in deciding what is important during the release, transfer, or reintroduction of the species.

Este estudo é uma contribuição para a conservação e a preservação ex situ e in situ de preguiças, sobretudo nesta fase de dependência de filhotes. Foi detectado, neste estudo, que as interações de aprendizado, sobretudo as de caráter alimentar, e o desenvolvimento físicomotor dependem da transferência de comportamentos da mãe. Esta interação materna com filhotes é, portanto, de fundamental importância para o desenvolvimento dos filhotes. Animais desprovidos desse aprendizado, como é o caso de animais órfãos, são mais susceptíveis a óbito quando são translocados ou reintroduzidos em seu habitat natural.

Social behavior between mothers × young of sloths Bradypus variegatus SCHINZ, 1825 (Xenarthra: Bradypodidae)

This study is a contribution to the ex situ and in situ conservation and preservation of Sloths. The behavioral records of the social interaction between mothers and offspring allow the detection of important learning interactions and psychomotor development. The results provide valuable information that may assist in improving management conditions of captive orphan progeny. They also favor a more effective monitoring of released or transferred specimens. Age is of fundamental importance in deciding what is important during the release, transfer, or reintroduction of the species.

Este estudo é uma contribuição para a conservação e a preservação ex situ e in situ de preguiças, sobretudo nesta fase de dependência de filhotes. Foi detectado, neste estudo, que as interações de aprendizado, sobretudo as de caráter alimentar, e o desenvolvimento físicomotor dependem da transferência de comportamentos da mãe. Esta interação materna com filhotes é, portanto, de fundamental importância para o desenvolvimento dos filhotes. Animais desprovidos desse aprendizado, como é o caso de animais órfãos, são mais susceptíveis a óbito quando são translocados ou reintroduzidos em seu habitat natural.