Seroprevalence and associated risk factors of ovine neosporosis worldwide: a systematic review and meta-analysis / Soroprevalência e fatores de risco associados à neosporose ovina no mundo: uma revisão sistemática e metanálise

Neosporosis, caused by the protozoan Neospora caninum, has been widely reported and discussed as a major disease associated with reproductive problems in herds of various animal species. This study aimed to perform a systematic review and meta-analysis on the prevalence and risk factors associated with ovine neosporosis worldwide. This is the first systematic review, which was performed according to the established preferred reporting items in systematic reviews and meta-analyses (PRISMA) guidelines to address ovine neosporosis. Four databases were used in this study: PubMed, SciELO, Web of Science, and Scopus. The selected keywords were “neospora AND sheep,” “neosporosis AND sheep,” “neospora AND lamb,” “neosporosis AND lamb,” “neospora AND ewe,” and “neosporosis AND ewe.” The meta-analysis calculations were performed with random-effects models for proportions, and heterogeneity was tested using the I2 test. This study identified 24 studies on ovine neosporosis, nine of which evaluated the factors associated with the risk of seropositivity. After meta-analysis, the pooled estimated prevalence was 12% (95% CI, 8-16%; I² p-value < 0.01). The evaluation of the included studies allowed the identification of ovine neosporosis distribution in continents according to demonstrated prevalence rates. We confirmed via metaanalysis that the use of indirect immunofluorescence assay (IFAT) or enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) in the diagnosis of ovine neosporosis was not a source of data heterogeneity. The presence of dogs on the properties was reported as the main risk factor associated with the occurrence of ovine neosporosis; however, this was not confirmed by the meta-analysis.(AU)

A neosporose, causada pelo protozoário Neospora caninum, tem sido amplamente relatada e discutida como uma das principais doenças associadas a problemas reprodutivos em rebanhos de várias espécies animais. Este estudo teve como objetivo realizar uma revisão sistemática e meta-análise sobre a prevalência e os fatores de risco associados à neosporose ovina em todo o mundo. Esta é a primeira revisão sistemática, que foi realizada de acordo com os itens de relatório preferidos estabelecidos em revisões sistemáticas e diretrizes de meta-análises (PRISMA) para tratar da neosporose ovina. Quatro bases de dados foram utilizadas neste estudo: PubMed, SciELO, Web of Science e Scopus. As palavras-chave selecionadas foram “neospora AND sheep”, “neosporose AND sheep”, “neospora AND lamb”, “neosporose AND lamb”, “neospora AND ewe” e “neosporose AND ewe”. Os cálculos da meta-análise foram realizados com modelos de efeitos aleatórios para proporções, e a heterogeneidade foi testada usando o teste I2. Este estudo identificou 24 estudos sobre neosporose ovina, nove dos quais avaliaram os fatores associados ao risco de soropositividade. Após a meta-análise, a prevalência estimada combinada foi de 12% (IC 95%, 8-16%; I² valor de p < 0,01). A avaliação dos estudos incluídos permitiu identificar a distribuição da neosporose ovina nos continentes de acordo com as prevalências demonstradas. Confirmamos por meio de meta-análise que o uso de ensaio de imunofluorescência indireta (IFI) ou ensaio de imunoabsorção enzimática (ELISA) no diagnóstico de neosporose ovina não foi uma fonte de heterogeneidade de dados. A presença de cães nas propriedades foi relatada como o principal fator de risco associado à ocorrência de neosporose ovina; no entanto, isso não foi confirmado pela meta-análise.(AU)

Seroprevalence and associated risk factors of ovine neosporosis worldwide: a systematic review and meta-analysis / Soroprevalência e fatores de risco associados à neosporose ovina no mundo: uma revisão sistemática e metanálise

Neosporosis, caused by the protozoan Neospora caninum, has been widely reported and discussed as a major disease associated with reproductive problems in herds of various animal species. This study aimed to perform a systematic review and meta-analysis on the prevalence and risk factors associated with ovine neosporosis worldwide. This is the first systematic review, which was performed according to the established preferred reporting items in systematic reviews and meta-analyses (PRISMA) guidelines to address ovine neosporosis. Four databases were used in this study: PubMed, SciELO, Web of Science, and Scopus. The selected keywords were “neospora AND sheep,” “neosporosis AND sheep,” “neospora AND lamb,” “neosporosis AND lamb,” “neospora AND ewe,” and “neosporosis AND ewe.” The meta-analysis calculations were performed with random-effects models for proportions, and heterogeneity was tested using the I2 test. This study identified 24 studies on ovine neosporosis, nine of which evaluated the factors associated with the risk of seropositivity. After meta-analysis, the pooled estimated prevalence was 12% (95% CI, 8-16%; I² p-value < 0.01). The evaluation of the included studies allowed the identification of ovine neosporosis distribution in continents according to demonstrated prevalence rates. We confirmed via metaanalysis that the use of indirect immunofluorescence assay (IFAT) or enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) in the diagnosis of ovine neosporosis was not a source of data heterogeneity. The presence of dogs on the properties was reported as the main risk factor associated with the occurrence of ovine neosporosis; however, this was not confirmed by the meta-analysis.

A neosporose, causada pelo protozoário Neospora caninum, tem sido amplamente relatada e discutida como uma das principais doenças associadas a problemas reprodutivos em rebanhos de várias espécies animais. Este estudo teve como objetivo realizar uma revisão sistemática e meta-análise sobre a prevalência e os fatores de risco associados à neosporose ovina em todo o mundo. Esta é a primeira revisão sistemática, que foi realizada de acordo com os itens de relatório preferidos estabelecidos em revisões sistemáticas e diretrizes de meta-análises (PRISMA) para tratar da neosporose ovina. Quatro bases de dados foram utilizadas neste estudo: PubMed, SciELO, Web of Science e Scopus. As palavras-chave selecionadas foram “neospora AND sheep”, “neosporose AND sheep”, “neospora AND lamb”, “neosporose AND lamb”, “neospora AND ewe” e “neosporose AND ewe”. Os cálculos da meta-análise foram realizados com modelos de efeitos aleatórios para proporções, e a heterogeneidade foi testada usando o teste I2. Este estudo identificou 24 estudos sobre neosporose ovina, nove dos quais avaliaram os fatores associados ao risco de soropositividade. Após a meta-análise, a prevalência estimada combinada foi de 12% (IC 95%, 8-16%; I² valor de p < 0,01). A avaliação dos estudos incluídos permitiu identificar a distribuição da neosporose ovina nos continentes de acordo com as prevalências demonstradas. Confirmamos por meio de meta-análise que o uso de ensaio de imunofluorescência indireta (IFI) ou ensaio de imunoabsorção enzimática (ELISA) no diagnóstico de neosporose ovina não foi uma fonte de heterogeneidade de dados. A presença de cães nas propriedades foi relatada como o principal fator de risco associado à ocorrência de neosporose ovina; no entanto, isso não foi confirmado pela meta-análise.

Serological evaluation of Neospora caninum in pregnant women treated at referral center for prenatal screening in Mato Grosso do Sul, Brazil / Avaliação sorológica de Neospora caninum em gestantes atendidas em centro de referência para triagem pré-natal em Mato Grosso do Sul, Brasil

Neospora caninum is an obligate intracellular protozoan with canids (Canis domesticus, Canis lupus dingo, Canis latrans, Canis lupus) as its definitive hosts. The objective of this study was to detect anti-N. caninum antibodies in pregnant women seen at referral center for prenatal screening in the state of state Mato Grosso do Sul, Brazil. A total of 188 serum samples from pregnant women provided by the Instituto de Pesquisa, Ensino e Diagnósticos da APAE de Campo Grande (IPED/ APAE) were subjected to IFA test and western blot analysis. The samples were divided into three groups: 23/99 samples from the seropositive group for toxoplasmosis were positive for anti-N. caninum IgG antibodies, and 9/99 positive for IgM; in the HIV group, 7/33 were positive for IgG; and in the HIV+toxoplasmosis group, 13/56 were positive for IgG and two positive for IgM. The seropositivity for IgG was assessed by western blot by testing 43 IFA test positive samples using rNcSRS2 (Nc-p43) as antigen. The serological results of the present study suggest that exposure of these pregnant women to the parasite N. caninum and presence of IgM antibodies are indicative of recent infection. Further studies are needed to establish the possibility of active infection.(AU)

Neospora caninum é um protozoário intracelular obrigatório que possui os canídeos (Canis domesticus, Canis lupus dingo, Canis latrans, Canis lupus) como seus hospedeiros definitivos. O objetivo deste trabalho foi detectar anticorpos anti-N. caninum em gestantes, atendidas em centro de referência para triagem pré-natal, em Mato Grosso do Sul, Brasil. Um total de 188 amostras de soro de gestantes, cedidas pelo Instituto de Pesquisa, Ensino e Diagnósticos da APAE de Campo Grande (IPED/ APAE), foram submetidas ao teste de RIFI e western blot para a detecção de anticorpos anti-N. caninum. As amostras foram divididas em três grupos: 23/99 amostras do grupo soropositivo para toxoplasmose demonstraram positividade para anticorpos IgG anti-N. caninum e 9/99 positivos para IgM. No grupo HIV 7/33 apresentaram positividade para IgG. No grupo HIV+Toxoplasmose 13/56 apresentaram positividade para IgG e duas para IgM. A soropositividade para IgG foi avaliada por western blot, testando 43 amostras positivas para RIFI, usando-se rNcSRS2 (Nc-p43) como antígeno. Os resultados sorológicos do presente estudo sugerem exposição dessas gestantes ao parasita N. caninum e a positividade para anticorpos IgM são indicativos de infecção recente. Mais estudos na área são necessários para estabelecer a possibilidade de infecção ativa.(AU)

Ocorrência de anticorpos anti-Toxoplasma gondii e anti-Neospora caninum em ovinos com distúrbios reprodutivos e fatores de risco / Occurrence of antibodies anti-Toxoplasma gondii and anti-Neospora caninum in sheep with history of reproductive disorders and risk factors

Objetivou-se avaliar a ocorrência, sinais clínicos e fatores de risco associados a soropositividade para Toxoplasma gondii e Neospora caninum em ovinos. Foram utilizados 294 animais com histórico de distúrbios reprodutivos de 28 fazendas do estado de São Paulo, Brasil, diagnosticados através da imunofluorescência indireta (1:64 e 1:50). A ocorrência de T. gondii foi de 29,9% (88/294) e de N. caninum 18% (53/294), sendo 3,7% (11/294) dos ovinos soropositivos para ambos. Observou-se com maiores chances à infecção pelo T. gondii: ovinos mestiços (p=0,04), Santa Inês (p=0,006), fornecimento de pastagem (p<0,001) ou associada a concentrado (p<0,001), uso exclusivamente de monta natural (p=0,002, OR=2,28 e IC95%=1,37-3,79) e a presença de aves nas propriedades (p=0,001). Na infecção por N. caninum essa chance aumentou em: fêmeas (p=0,031), propriedades sem aprisco (p<0,001) e sistema de criação semi-intensivo (p<0,001). Em relação ao histórico de problemas reprodutivos, ovelhas infectadas pelo N. caninum e T. gondii apresentaram redução da chance de apresentarem abortamento (p=0,044) e repetição de estro (p=0,025) respectivamente. O T. gondii esteve mais presente sorologicamente que o N. caninum em ovinos com histórico de distúrbios reprodutivos e apesar de suas semelhanças, diferiram epidemiologicamente em aspectos relacionados as características da criação como raça, sexo, sistema de criação, tipo de alimentação e manejo reprodutivo.(AU)

The objective was to evaluate the occurrence, clinical signs and risk factors associated with seropositivity to Toxoplasma gondii and Neospora caninum in sheep. We used 294 sheep with history of reproductive disorders from 28 farms located in the state of São Paulo, southeastern Brazil. Producers were interviewed, and blood samples were collected to perform indirect immunofluorescence tests (1:64 and 1:50 respectively). The frequency of T. gondii infection was found to be 29.9% (88/294), the frequency of N. caninum was 18% (53/294), and 3.7% (11/294) of the sheep were seropositive for both. We observed the following risk factors associated with T. gondii infection: crossbred sheep (p=0.04), Santa Inês breed (p=0.006), pasture supply (p<0.001) or associated with concentrate (p<0.001), exclusive use of natural breeding (p=0.002), and presence of birds on farms (p=0.001). For N. caninum the factors were: female sheep (p=0.031), absence of barns (p<0.001), and semi-intensive system (p<0.001). In relation to the history of reproductive problems, N. caninum and T. gondii infected sheep presented a reduction in the risk of having an abortion (p=0.044) and repeated estrus (p=0.025) respectively. T. gondii was more serologically present than N. caninum in sheep with a history of reproductive disorders and, despite their similarities, differed epidemiologically in aspects related to breeding characteristics such as race, sex, breeding system, type of feeding and reproductive management.(AU)

Ocorrência de anticorpos anti-Toxoplasma gondii e anti-Neospora caninum em ovinos com distúrbios reprodutivos e fatores de risco / Occurrence of antibodies anti-Toxoplasma gondii and anti-Neospora caninum in sheep with history of reproductive disorders and risk factors

Objetivou-se avaliar a ocorrência, sinais clínicos e fatores de risco associados a soropositividade para Toxoplasma gondii e Neospora caninum em ovinos. Foram utilizados 294 animais com histórico de distúrbios reprodutivos de 28 fazendas do estado de São Paulo, Brasil, diagnosticados através da imunofluorescência indireta (1:64 e 1:50). A ocorrência de T. gondii foi de 29,9% (88/294) e de N. caninum 18% (53/294), sendo 3,7% (11/294) dos ovinos soropositivos para ambos. Observou-se com maiores chances à infecção pelo T. gondii: ovinos mestiços (p=0,04), Santa Inês (p=0,006), fornecimento de pastagem (p<0,001) ou associada a concentrado (p<0,001), uso exclusivamente de monta natural (p=0,002, OR=2,28 e IC95%=1,37-3,79) e a presença de aves nas propriedades (p=0,001). Na infecção por N. caninum essa chance aumentou em: fêmeas (p=0,031), propriedades sem aprisco (p<0,001) e sistema de criação semi-intensivo (p<0,001). Em relação ao histórico de problemas reprodutivos, ovelhas infectadas pelo N. caninum e T. gondii apresentaram redução da chance de apresentarem abortamento (p=0,044) e repetição de estro (p=0,025) respectivamente. O T. gondii esteve mais presente sorologicamente que o N. caninum em ovinos com histórico de distúrbios reprodutivos e apesar de suas semelhanças, diferiram epidemiologicamente em aspectos relacionados as características da criação como raça, sexo, sistema de criação, tipo de alimentação e manejo reprodutivo.(AU)

The objective was to evaluate the occurrence, clinical signs and risk factors associated with seropositivity to Toxoplasma gondii and Neospora caninum in sheep. We used 294 sheep with history of reproductive disorders from 28 farms located in the state of São Paulo, southeastern Brazil. Producers were interviewed, and blood samples were collected to perform indirect immunofluorescence tests (1:64 and 1:50 respectively). The frequency of T. gondii infection was found to be 29.9% (88/294), the frequency of N. caninum was 18% (53/294), and 3.7% (11/294) of the sheep were seropositive for both. We observed the following risk factors associated with T. gondii infection: crossbred sheep (p=0.04), Santa Inês breed (p=0.006), pasture supply (p<0.001) or associated with concentrate (p<0.001), exclusive use of natural breeding (p=0.002), and presence of birds on farms (p=0.001). For N. caninum the factors were: female sheep (p=0.031), absence of barns (p<0.001), and semi-intensive system (p<0.001). In relation to the history of reproductive problems, N. caninum and T. gondii infected sheep presented a reduction in the risk of having an abortion (p=0.044) and repeated estrus (p=0.025) respectively. T. gondii was more serologically present than N. caninum in sheep with a history of reproductive disorders and, despite their similarities, differed epidemiologically in aspects related to breeding characteristics such as race, sex, breeding system, type of feeding and reproductive management.(AU)

Occurrence of abortions induced by Neospora caninum in dairy cattle from Santa Catarina, southern Brazil / Ocorrência de abortamentos induzidos por Neospora caninum em vacas de leite de Santa Catarina, sul do Brasil

The aim of the present study was to investigate the occurrence of N. caninum associated with abortions of dairy cattle from Santa Catarina state, southern Brazil by using enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA), immunohistochemistry (IHC), and polymerase chain reaction (PCR). Blood from dairy cows that aborted along with intrathoracic fluid and tissue samples (brain, heart, liver, and lung) from their fetuses were collected and used for serology; PCR, histopathological, and immunohistochemistry (IHC) evaluations were also conducted. Twenty-one cows (51.2%) out of 41, and eight fetuses (26.7%) out of 30 were ELISA (HerdCheck, IDEXX) positive for N. caninum. Dams > 36 months of age had a higher risk of being serum positive than younger animals. PCR and IHC revealed that 38.8% (14/36) and 25.0% (9/36) of the fetuses were positive for N. caninum, respectively for each of the tests. Seropositive cows had a higher frequency of fetuses that were also positive by either intrathoracic fluid, PCR, or IHC. In summary, the present study observed a high frequency of N. caninum in abortions from dairy cows from southern Brazil, with a higher N. caninum prevalence found in cows that were older than 36 months. In addition, serology, PCR, and IHC should be used all together for better diagnosis of neosporosis in cattle.(AU)

O objetivo deste estudo foi avaliar a ocorrência de N. caninum associado a abortamentos em vacas de leite do estado de Santa Catarina, sul do Brasil pelo uso das técnicas de ELISA (HerdCheck, IDEXX), reação em cadeia pela polimerase (PCR) e imunohistoquímica (IHC). O sangue das vacas leiteiras que abortaram, bem como, o líquido intratorácico e amostras de tecidos (cérebro, coração, fígado e pulmão) de seus fetos foram coletados e usados para sorologia, PCR (Np21+ e Np6+), e IHC. Vinte e uma vacas (51,2%) de um total de 41, bem como, oito fetos (26,7%) de um total de 30 foram positivos no ELISA (IDEXX) para N. caninum. As vacas > 36 meses de idade tiveram um maior risco de serem soropositivas do que os animais mais jovens. PCR e IHC revelaram que 38,8% e 25,0% dos fetos foram positivos para N. caninum, respectivamente para cada um dos testes. As vacas soropositivas tiveram uma maior frequência de fetos que também foram positivos no fluído intratorácico, na PCR ou na IHC. Em resumo, o presente estudo observou uma alta frequência de N. caninum em abortos de vacas leiteiras na região estudada, com maior prevalência de N. caninum em vacas com mais de 36 meses de idade. Além disso, sorologia, PCR e IHC deveriam ser utilizadas conjuntamente para melhor diagnóstico de neosporose em bovinos.(AU)

Evaluación serológica de Neospora caninum en vacas de la raza holstein en la microregión de Francisco Beltrán, Paraná, Brasil / Serological survey of Neospora caninum in holstein cows in the Francisco Beltrão region of Paraná, Brazil / Levantamento sorológico de Neospora caninum em vacas da raça holandesa da microrregião de Francisco Beltrão

El ganado lechero es una de las principales actividades económicas de Brasil con el protozoario Neospora caninum que causan grandes pérdidas económicas en esta actividad, que se pueden reducir a través de métodos de control. Para remediar la falta de información sobre la N. caninum en la microregión de Francisco Beltrão, el objetivo de este estudio fue analizar la seroprevalencia de N. caninum y hacer saber sobre la importancia del diagnóstico y la adopción de medidas de gestión adecuadas. Para esto 367 muestras de suero de vacas Holstein ubicadas en la microregión de Francisco Beltrão, Paraná, Brasil, entre dos y cuatro años, fueron analizados por inmunofluorescencia indirecta, mostrando la frecuencia de IgG anti-N. caninum de 35,1 %. Esto revela que la leche de vacas de esta microregión de Francisco Beltrão frecuencia actual de IgG anti-N. caninum elevadas e independiente del método a realizar, es de suma importancia realizar el diagnóstico de esta enfermedad para que medidas de control sean aplicadas y con eso pérdidas minimizadas.(AU)

Dairy cattle is one of the main economic activities of Brazil. The protozoa Neospora caninum causes great economic losses in this activity, which can be reduced through control methods. To minimize the lack of information about the N. caninum in the Francisco Beltrão region of Paraná, Brazil, the aim of this study was to analyze the seroprevalence of N. caninum and emphasize the importance of diagnosis and the adoption of appropriate management measures. For this 367 serum samples from Holstein cows located in the Francisco Beltran region of Paraná, Brazil, aged from two to four years were analyzed by indirect immunofluorescence. It was obtained a prevalence of 35.1%. This reveals that the dairy cattle in the region present high frequency of IgG anti-N. caninum and independent of the method to be performed, is of highlight realize the diagnosis of this disease so that control measures may be implemented to minimize the losses.(AU)

A bovinocultura de leite é uma das principais atividades econômicas do Brasil com o protozoário Neospora caninum acarretando grandes perdas econômicas nessa atividade, as quais podem ser reduzidas através de métodos de controle. Para sanar a carência de informações a respeito do N. caninum na microrregião de Francisco Beltrão, o objetivo desse estudo foi analisar a soroprevalencia de N. caninum e salientar a importância do diagnostico e da adoção de medidas adequadas de manejo. Para isso foram analisadas 367 amostras de soro de vacas da raça holandesa localizadas na microrregião de Francisco Beltrão no estado do Paraná, Brasil, com idade entre dois e quatro anos pela reação de imunofluorescência indireta, apresentando frequência de IgG anti- N. caninum de 35,1%. Isso revela que vacas de leite da microrregião de Francisco Beltrão apresentam frequência de IgG anti-N. caninum elevadas e independente do método a ser realizado, é de suma importância realizar o diagnostico dessa enfermidade para que medidas de controle sejam implementadas e as perdas minimizadas.(AU)

Occurrence of antibodies anti-Neospora spp. in cart horses and Crioula breed horses from Rio Grande do Sul state / Ocorrência de anticorpos anti-Neospora spp. em cavalos de carroça e equinos da raça Crioula no estado do Rio Grande do Sul

O objetivo deste estudo foi avaliar a frequência de detecção de anticorpos contra Neospora spp. em cavalos de carroça e em cavalos da raça Crioula. Para tal, 214 amostras de soro foram coletadas e analisadas pela técnica de imunofluorescência indireta, das quais 91 eram de cavalos de carroça e 123 de cavalos da raça Crioula, todas provenientes da região central do Rio Grande do Sul. As frequências de anticorpos detectadas foram: 15,9% (34/214) na população total estudada, 15,4% (14/91) nos cavalos de carroça e 16,3% (20/123) nos cavalos da raça Crioula. Estes resultados sugerem que a infecção por Neospora spp. está presente igualmente nas duas populaç ões. Assim, devido à importância e ao padrão da patogênese da neosporose em equinos, Neospora spp. deve ser incluído no diagnóstico de problemas reprodutivos em éguas e em casos de problemas neurológicos em equinos.(AU)